La forma del oído interno de un rumiante registra 35 millones de años de evolución neutra

Nature Communications volumen 13, Número de artículo: 7222 (2022) Citar este artículo

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Los factores extrínsecos e intrínsecos impactan la diversidad. En escalas de tiempo profundas, el impacto extrínseco del clima y la geología son cruciales, pero se comprenden poco. Aquí, utilizamos la morfología del oído interno de los artiodáctilos de rumiantes para probar una correlación de tiempo profundo entre una estructura anatómica adaptativa baja y variables extrínsecas e intrínsecas. Aplicamos análisis morfométricos geométricos en un marco filogenético a datos de tomografía computarizada de rayos X de 191 especies de rumiantes. Los resultados contrastantes entre los clados de rumiantes muestran que los procesos evolutivos neutrales a lo largo del tiempo pueden influir fuertemente en la evolución de la morfología del oído interno. Los clados existentes ecológicamente diversificados aumentan su tasa evolutiva con la disminución de las temperaturas globales del Cenozoico. La tasa evolutiva alcanza su punto máximo con la colonización de nuevos continentes. Simultáneamente, los clados ecológicamente restringidos muestran tasas decrecientes o sin cambios. Estos resultados sugieren que tanto el clima como la paleogeografía produjeron ambientes heterogéneos, lo que probablemente facilitó la diversificación de los cérvidos y los bóvidos y ejemplifica el efecto de los factores extrínsecos e intrínsecos en la evolución de los rumiantes.

La Tierra ha experimentado una tendencia general a la baja en las temperaturas globales durante los últimos 45 millones de años1. Esto ha llevado al establecimiento de casquetes polares permanentes, que han fortalecido los cinturones climáticos que conducen a una estacionalidad y aridificación continentales generalizadas. El clima es un factor importante que influye en la distribución y diversidad de la vida en el planeta y juega un papel cardinal en la especiación y extinción, mejor reconocido en escalas de tiempo macroevolutivas o geológicas2,3,4. Además, se sabe que la variabilidad climática, en particular en los períodos de descenso de las temperaturas globales, induce heterogeneidad ambiental y, por lo tanto, es un fuerte factor de selección. Las condiciones climáticas cambiantes y la actividad tectónica relacionada (es decir, cambios en la paleogeografía a escala local/regional a continental) implican cambios ambientales, modificación en la disponibilidad de recursos y fragmentación del hábitat, allanando el camino para que surjan innovaciones5 y ofrezcan potencial para la diversificación6. Un ejemplo de esta influencia se puede observar a lo largo de los últimos 5 millones de años de la evolución humana7.

La diversidad taxonómica y la masa corporal son los principales parámetros utilizados para inferir las tasas evolutivas y los episodios de diversificación en los mamíferos en el tiempo profundo (p. ej., ref. 8,). Sin embargo, estos proxies tienen importantes inconvenientes que les impiden ser efectivos, especialmente para determinar tasas evolutivas confiables. La masa corporal es un parámetro conocido por estar fuertemente correlacionado con factores ecológicos. Los taxones extintos a menudo están representados solo por restos fragmentarios, con un registro generalmente discontinuo que genera dificultades para rastrear la historia evolutiva completa de un clado. De hecho, los dientes están en su mayoría bien conservados y ampliamente distribuidos en el registro fósil y representan una de las únicas posibilidades para establecer una correlación entre la diversificación y los factores extrínsecos a gran escala y para clados completos9. Sin embargo, también están directamente relacionados con los hábitos alimentarios, lo que los hace propensos a la plasticidad ecológica. Investigar la evolución completa de un clado requiere centrarse en una estructura que evoluciona neutralmente a lo largo del tiempo. El laberinto óseo es una estructura anatómica que ha recibido atención recientemente en la investigación evolutiva y se ha demostrado preliminarmente que refleja con precisión el parentesco (es decir, la filogenia) entre las especies y, por lo tanto, su evolución a lo largo del tiempo10,11. El laberinto óseo se conserva como una estructura hueca dentro del hueso petroso, que es el tejido duro más denso del sistema esqueleto-dental de los mamíferos después de los dientes. Por lo tanto, se conserva extraordinariamente bien en el registro fósil. Desde el advenimiento de las técnicas de tomografía computarizada, que permiten ensamblar un endocast virtual, el hueso petroso y el laberinto óseo han ayudado a aclarar varios aspectos de la evolución de los mamíferos. Se encuentran ejemplos en los primeros pasos de la evolución de los mamíferos en el Mesozoico12, la filogenia de los mamíferos reconstruida utilizando la riqueza de caracteres morfológicos que pueden producir10,13,14, o la evolución y dispersión de los humanos modernos desde África11. Además, las funciones del oído interno para la audición y el equilibrio son críticas en la interacción entre y dentro de los animales y sus entornos. Sin embargo, los datos muestran que la morfología del laberinto óseo puede depender solo en parte de parámetros ecológicos y fisiológicos como el tipo de hábitat15,16 o las capacidades de locomoción17,18. Predominantemente, la señal morfológica registrada en el laberinto óseo está fuertemente relacionada con la filogenia10,19 y se considera que refleja una evolución neutra20. La baja presión de selección sobre esta estructura morfológica puede deberse a sus importantes limitaciones de desarrollo10. Por lo tanto, el laberinto óseo puede ser un indicador apropiado para investigar la evolución neutra en el tiempo profundo en los vertebrados.

Los rumiantes son uno de los grupos más diversos de grandes mamíferos que viven en la actualidad. Han evolucionado bajo las fluctuaciones climáticas de los últimos 45 Ma desde formas diminutas sin apéndices craneales al grupo moderno con una diversidad de tamaños corporales, capacidades locomotoras y apéndices craneales (es decir, berrendos, osicones, astas o cuernos). Los rumiantes son abundantes en el registro fósil y están muy bien representados en las colecciones de los museos paleontológicos y neontológicos. Estas colecciones documentan su supervivencia a través del evento mundial de enfriamiento y aridificación del Eoceno-Oligoceno hace 34 millones de años y muestran cómo se adaptaron con éxito a nuevos hábitats. A partir de entonces, se diversificaron mucho durante el Óptimo Climático del Mioceno ca. 18–15 Ma cuando aparecieron por primera vez los apéndices craneales en todos los grupos modernos21. Se han distribuido y diversificado en América del Sur al comienzo de la edad de hielo ca. 3 Ma durante el Gran Intercambio Biótico Americano (GABI) y, finalmente, quedó estrechamente ligada a la evolución humana. Por lo tanto, los rumiantes no solo han acompañado y sobrevivido a los principales eventos climáticos y geológicos del Cenozoico, sino que también se han beneficiado enormemente en la diversidad de especies. A través de estas radiaciones, se convirtieron en uno de los componentes taxonómicamente más ricos de la fauna de vertebrados terrestres. Sin embargo, se sabe poco sobre cómo reaccionaron con precisión a los cambios ambientales y cómo su diversificación y radiaciones se vieron afectadas por factores intrínsecos y extrínsecos. Debido a factores intrínsecos relacionados con el óptimo ecológico (p. ej., metabolismo), las tasas de evolución de la morfología del laberinto óseo pueden diferir de un clado a otro dependiendo de los eventos climáticos del Cenozoico (factores extrínsecos), lo que resalta la imagen actual de las diferencias de rumiantes observadas en su diversidad y éxito. Por todas estas razones, utilizamos la forma del laberinto óseo de rumiantes como un indicador para explorar cómo la evolución de los diferentes linajes de rumiantes se ha visto afectada por factores intrínsecos y extrínsecos.

En este estudio, investigamos si el laberinto óseo es un buen indicador para analizar la filogenia y la evolución de todo un clado de mamíferos, incluyendo directamente datos fósiles en el análisis. Dado que la morfología del laberinto óseo puede evolucionar en parte de forma neutral y la evolución de su tamaño puede estar más fuertemente relacionada con factores ecológicos, es probable que una comparación entre ambos parámetros aclare diferentes aspectos de la evolución de los rumiantes. Además, probamos si las tasas evolutivas morfológicas del laberinto óseo ayudan a comprender las relaciones entre los factores intrínsecos y extrínsecos que dan forma a los procesos evolutivos. Nuestros resultados muestran que la morfología de la forma del laberinto óseo se compara bien con las hipótesis filogenéticas de base molecular. La morfología y el tamaño del laberinto óseo muestran diferentes escenarios evolutivos. Tanto el aumento del tamaño máximo, según la regla de Depéret-Cope, como un aumento de la tasa evolutiva del tamaño, se demuestran en los taxones más jóvenes de casi todos los clados. Las tasas de evolución morfológica del laberinto óseo a través del tiempo varían según el clado considerado. Las tasas de evolución morfológica del laberinto óseo reaccionan claramente a factores intrínsecos que responden a su respectivo óptimo ecológico combinado con condiciones ambientales y geográficas.

El polimorfoespacio PCA posee una fuerte señal filogenética (prueba de permutación p < 0,001). La cantidad promedio de cambio de forma a lo largo de las ramas del árbol filogenético es realmente muy pequeña, en comparación con la hipótesis nula de que no hay señal filogenética. El conjunto de datos muestra covarianzas similares entre especies a las covarianzas esperadas bajo el movimiento browniano (λ de Pagel 0.83, p < 0.001). Sin embargo, la varianza es principalmente dentro del clado, no entre clados (Bloomberg's K 0.36).

El 21,99 % de la disparidad de la forma del laberinto óseo está presente a lo largo del eje PC1 (Datos complementarios 1). El tamaño relativo de los canales semicirculares anterior y posterior en comparación con el de la cóclea es menor en los valores más negativos de PC1 en comparación con los más positivos. Los canales semicirculares anterior y posterior son más redondeados en los valores de PC1 más negativos que en los positivos donde se extienden dorsalmente. El canal semicircular lateral en los valores más negativos de PC1 se ramifica dorsalmente por encima de la ampolla posterior, en el vestíbulo entre esta última y la base del pilar común (Datos complementarios 1). En los valores más positivos de PC1, el canal semicircular lateral se ramifica directamente en la ampolla posterior. En los valores más negativos, el acueducto vestibular discurre paralelo a la línea media del pilar común a lo largo de su curso y se extiende por encima del final del pilar común dorsalmente. En los valores más positivos, el acueducto vestibular es curvo y más corto que el pilar común (Datos Suplementarios 1). El eje PC2 representa el 10,60% de la variación de datos. El laberinto óseo ubicado en los valores más positivos de PC2 muestra una cóclea más grande que en los valores más negativos de PC2, especialmente considerando el primer giro de la cóclea (Datos complementarios 1). En los valores más negativos de PC2, el canal semicircular lateral ovoide se ramifica directamente en la ampolla posterior. En los valores más positivos de PC2, el canal semicircular lateral redondeado se ramifica por delante de la ampolla posterior en el vestíbulo. La fenestra vestibuli es más estrecha en los valores más negativos de PC2 que en los positivos. El acueducto vestibular es extremadamente corto y curvo en los valores más negativos de PC2, mientras que es recto y más largo que el pilar común en los valores más positivos.

Los valores más negativos a lo largo de PC1 están ocupados por tragúlidos, mientras que los miembros de Pecora tienen valores más altos (Datos complementarios 1). No se puede observar una tendencia clara dentro de Pecora a lo largo del eje PC1. A lo largo del eje PC2, los valores negativos están mayormente ocupados por bóvidos dentro de Pecora. Los valores positivos de PC2 están ocupados por todos los miembros de Pecora y Stem Ruminantia sin distinción clara. El Bovidae representa el morfoespacio más grande dentro del conjunto de datos, con los valores máximo y mínimo de PC1 y PC2 (Datos complementarios 1). Cuando las puntuaciones de PC1 frente a PC2 se inspeccionan más a lo largo del tiempo, encontramos que los especímenes de Dorcatherium del Mioceno temprano-medio tienen los valores más altos a lo largo del eje PC1 dentro de Tragulidae, lo que marca una transición entre Stem Ruminantia y Tragulidae moderno (Fig. 1 complementaria) . Curiosamente, hasta la transición entre el Mioceno medio y tardío, Pecora muestra una disparidad de forma similar a lo largo de los ejes PC1 y PC2 de Stem Ruminantia (Fig. 1 complementaria). El aumento morfológico de la disparidad de los bóvidos también tuvo lugar durante este período y diverge taxonómicamente en el registro fósil.

La precisión general de la clasificación cuando se considera el bg-PCA es del 58,5 % (datos complementarios). Stem Ruminantia, Tragulidae, Antilocapridae, Dromomerycidae y Cervidae están por encima del 60 % de precisión de clasificación y Tragulidae alcanza el 100 %. Por el contrario, Giraffidae, Moschidae y Stem Pecora están por debajo del 50 % de precisión de clasificación, y Moschidae tiene el resultado de clasificación de validación cruzada más bajo (36,4 %). Stem Pecora se atribuye en gran medida como Stem rumiantes (27,3%), mientras que Giraffidae se atribuye como Dromomerycidae (12,5%).

El eje bg-PC1 representa el 70,92% de la varianza (Datos complementarios 1). Se puede observar una clara distinción entre los Tragulidae y todos los demás grupos de rumiantes. El laberinto óseo de Tragulidae se diferencia del de los demás rumiantes por tener una cóclea más larga, una columna común más larga que el acueducto vestibular y un canal semicircular lateral muy oblicuo que se ramifica en el vestíbulo entre la ampolla posterior y la base de la columna común. A lo largo del eje bg-PC2 (12,85 %), los valores negativos están ocupados principalmente por Bovidae, mientras que Stem Ruminantia y Stem Pecora ocupan principalmente los valores más altos a lo largo de bg-PC2 (Datos complementarios 1). Todos los demás grupos de rumiantes se superponen a lo largo de las puntuaciones de bg-PC2. Los rumiantes de tallo poseen una cóclea larga, una gran fenestra vestibuli, la base del acueducto vestibular es anterior al eje de la cruz común y el canal semicircular posterior es notablemente más alto que el canal semicircular anterior. En el Stem Pecora, la cóclea es más corta, los canales semicirculares posterior y anterior tienen una altura similar y el canal semicircular lateral se ramifica en la parte alta de la ampolla posterior. Los Antilocapridae, Giraffidae y Cervidae están relativamente cerca morfológicamente del Stem Pecora. Los miembros de Bovidae se caracterizan generalmente por un acueducto vestibular corto y ligeramente oblicuo y un canal semicircular lateral muy oblicuo que se ramifica, de manera similar a los miembros de Moschidae, en el vestíbulo anterior a la ampolla posterior.

Al observar bg-PC1 frente a bg-PC2 a lo largo del tiempo, los especímenes de Dorcatherium del Mioceno temprano-medio tienen los valores más bajos a lo largo del eje bg-PC1 dentro de Tragulidae, lo que hace una transición entre Stem Ruminantia y Tragulidae moderno (Figura complementaria 2). Stem Pecora y Stem Ruminantia muestran una forma media relativamente similar a lo largo de los ejes bg-PC1 y bg-PC2 (Fig. 2 complementaria). Se produce un primer cambio de forma para Crown Ruminantia durante el Mioceno temprano. Teniendo en cuenta a los bóvidos, de manera similar a su disparidad de forma (PCA), un cambio en la forma característica de la familia se remonta a la transición entre el Mioceno medio y tardío.

La precisión general de la clasificación cuando se considera el CVA es del 80,4 % (Datos complementarios 1). Stem Pecora, Tragulidae, Antilocapridae, Cervidae y Bovidae están por encima del 60% de precisión de clasificación con Tragulidae culminando en 96,6%. Stem Ruminantia, Giraffidae y Dromomerycidae, sin embargo, están por debajo del 50% de precisión de clasificación. Dromomerycidae, que tiene un resultado de clasificación cruzado nulo, podría confundirse igualmente con Stem Pecora, Giraffidae y Cervidae (33,3%). Stem Ruminantia se puede confundir con Stem Pecora (30,0%), mientras que Giraffidae se puede confundir con Bovidae (37,5%).

El eje CV1 representa el 45,2% de la varianza total (fig. 1). Los Tragulidae están aislados entre los valores más altos de CV1 (15 a 20). Todos los demás rumiantes se ubican por debajo del valor CV1 de 5. Podemos observar una tendencia hacia los valores más bajos en la distribución de los diferentes clados a partir de Stem Ruminantia, Stem Pecora, Moschidae, Antilocapridae, Giraffidae, Cervidae y Bovidae. Esta tendencia es aún más clara considerando CV1 vs CV2 a través del tiempo (Fig. 1). A lo largo del eje CV2 (16,9%), podemos observar una tendencia similar en la distribución de los datos. La posición de Tragulidae es intermedia a Cervidae y Bovidae. El laberinto óseo de Tragulidae se diferencia del de los demás rumiantes por tener una cóclea más larga, una columna común más larga que el acueducto vestibular y un canal semicircular lateral muy oblicuo que se ramifica en el vestíbulo entre la ampolla posterior y la base de la columna común. A lo largo del eje CV2 (16,9%), los valores negativos están mayoritariamente ocupados por Bovidae, mientras que Stem Ruminantia ocupa los valores más altos (Datos complementarios 1). Se puede observar una tendencia con Giraffomorpha y Cervidae con puntajes CV2 positivos más bajos, Moschidae y Antilocapridae con puntajes CV2 ligeramente más altos y, finalmente, Stem Pecora con puntajes CV2 más bajos que Stem Ruminantia. Stem Ruminantia y Stem Pecora poseen una cóclea agrandada, más larga en Stem Ruminantia que Stem Pecora, y un gran vestíbulo de ventana redondeado. La base del acueducto vestibular muy alargado es anterior al eje del pilar común, y el canal semicircular lateral se ramifica alto en la ampolla posterior. En Stem Ruminantia, el canal semicircular posterior es notablemente más alto que el canal semicircular anterior, mientras que en Stem Pecora son de altura similar. Los Antilocapridae, Giraffomorpha y Cervidae están relativamente cerca morfológicamente del Stem Pecora. Sin embargo, Antilocapridae difiere marcadamente de los otros Crown Pecora al retener un gran vestíbulo de fenestra redondeado, mientras que Giraffomorpha, Cervidae, Bovidae y Moschidae poseen un vestíbulo de fenestra ovoide. Los miembros de Bovidae se caracterizan generalmente por un acueducto vestibular corto y oblicuo y un canal semicircular lateral muy oblicuo que se ramifica, de manera similar a los miembros de Moschidae, en el vestíbulo anterior a la ampolla posterior. Los canales semicirculares posterior y anterior tienen relativamente la misma altura en Bovidae, mientras que el anterior es más alto que el posterior en Moschidae. Su acueducto vestibular es más largo que en Bovidae.

Se observan cambios de forma a lo largo de los ejes CV (CV1 45,23 % y CV2 16,84 %). Los grupos son Stem Ruminantia (amarillo claro), Tragulidae (azul oscuro), Stem Pecora (azul oscuro claro), Antilocapridae (rojo oscuro), Dromomerycidae (naranja), Giraffomorpha (azul claro oscuro), Cervidae (azul claro), Moschidae (amarillo ), y Bovidae (rojo). La gráfica bivariada de CV1 vs CV2 y el gif animado de la Fig. 2 se pueden encontrar en los Datos complementarios 1. Los círculos engrosados son los especímenes del laberinto óseo de la Fig. 3 complementaria. Las siluetas de las familias modificadas de la ref. 107.

Como era de esperar según análisis previos del laberinto óseo en vertebrados10,15,22,23,24, el impacto de la filogenia en la forma del laberinto óseo es significativo en los rumiantes. El bg-PCA muestra que Pecora, excepto los bóvidos menores de 10-9 Ma, ha conservado una morfología de laberinto óseo general similar a la de los rumiantes de tallo más ancestrales estudiados (Fig. 2 complementaria). Los bóvidos especiosos existentes (más de 139 especies vivas25) comenzaron su diversificación duradera en el Mioceno tardío, expresada en taxonomía y reflejada en la disparidad de su morfología de laberinto óseo. Colonizaron ambientes y hábitats muy diversos, ejemplificando así la mayor diversidad ecológica entre Ruminantia26. El laberinto óseo de los tragúlidos (los únicos rumiantes vivos que no son pecoranos) se derivó morfológicamente en una etapa temprana de su historia evolutiva y así ha permanecido conservado a partir de entonces10 (Fig. 1). Maximizando la separación de las medias entre grupos en relación con la variación dentro de la proporción de los grupos según los clados seleccionados específicos, observamos claramente una forma continua a través del tiempo desde los rumiantes de tallo más basales y más antiguos hasta las diferentes familias de pecoran (Fig. 1). Las morfologías del laberinto óseo que caracterizan al berrendo son las más cercanas a las de los pecoras del tallo, mientras que las de los bóvidos son más derivadas, lo que confirma el consenso alcanzado por las hipótesis filogenéticas moleculares27,28,29.

Los rumiantes pasaron por varios episodios de radiación en relación con los cambios ambientales10,21,28. Las tasas evolutivas de la morfología del laberinto óseo revelan diferentes escenarios para los diferentes clados de rumiantes. El Mioceno Temprano surge como un período en el que las tasas evolutivas muestran aceleraciones en la base de los clados de pecoran de la corona, especialmente en bóvidos y girafomorfos (Fig. 2). Esto ya se ha supuesto en base a datos moleculares28. La rápida diversificación morfológica en la base de estos clados de pecoran puede representar el efecto de una oportunidad ecológica30 ya que solo estos clados de pecoran ingresaron a África en este período preciso, mientras que se conocen pocos rumiantes antes de esa época en África31,32,33. Otras aceleraciones evolutivas más significativas ocurren en nodos terminales en clados con eventos radiativos recientes (Datos complementarios 1). Estos incluyen duikers (Cephalophini, de los cuales 19 especies surgieron en el último millón de años en los bosques de África central25,34) o Odocoileini en cérvidos. Estos ejemplos confirman que las tasas de especiación y la evolución morfológica están positivamente correlacionadas en escalas de tiempo macroevolutivas35. Por ejemplo, se sabe que los taxones insulares divergen mucho morfológicamente de sus ancestros continentales (p. ej., Köhler y Moyà-Solà36). De hecho, los clados que incluyen especímenes y especies que son insulares desde el Pleistoceno (p. ej., Rusa timorensis, Cervus astylodon y Cervus nippon de Japón) revelan una aceleración de las tasas en la evolución del laberinto óseo. Los bóvidos y cérvidos se diversifican mucho a partir del Mioceno Medio y comienzan a colonizar una gran variedad de biomas. Como ejemplo, muchos bóvidos caprinos son típicos habitantes de las montañas. Probablemente se originaron en la creciente Meseta Tibetana del Mioceno Medio y se diversificaron en respuesta a esta nueva oportunidad ecológica29 destacada por un aumento en su tasa evolutiva (Fig. 2). Los habitantes de ambientes abiertos de clima cálido, como los clados de antílopes muy especiosos y sus ancestros comunes más recientes, se registran en el último Mioceno medio a tardío de África37,38. Otros clados muestran tasas evolutivas significativamente más bajas a lo largo de su historia, como los Tragulidae (Datos complementarios 1), que surgen en el Eoceno39,40. Basado en el laberinto óseo, este clado sigue siendo un grupo morfológicamente menos diversificado a lo largo del Cenozoico, reflejado por su cuerpo general bauplan. Esto probablemente esté relacionado con una plasticidad ecológica más limitada y una desventaja adaptativa en la fisiología digestiva mostrada por una distribución más restringida a través de las zonas climáticas que otros rumiantes25,41,42. Además, la morfología del cráneo de este linaje muestra pedomorfosis43, lo que puede explicar la disminución significativa observada en la tasa evolutiva.

Se observa una disminución significativa en las tasas evolutivas (círculo azul) dentro de la evolución tragulid, mientras que se observa un aumento significativo de las tasas evolutivas (círculo rojo) en la base de Giraffomorpha durante el Mioceno temprano y dentro del ciervo sudamericano, cervini insular , y los duikers durante el Pleistoceno (Datos complementarios 1). La metodología y los resultados estadísticos producidos por los paquetes R RRphylo91 y Phytools88 se proporcionan en Material y métodos y datos complementarios 1. Siluetas de las familias modificadas de la ref. 107. Mismo código de color que en la Fig. 1 para edades.

Se ha demostrado que los rasgos morfológicos, como la hipsodontía o los caracteres de los apéndices, se correlacionan con los cambios ambientales21. Este no es sistemáticamente el caso considerando la evolución morfológica del laberinto óseo de los rumiantes. La evolución fenotípica de la morfología del laberinto óseo se probó frente a la temperatura global utilizando el modelo EnvExp implementado en RPANDA (ver Material y Métodos y 8). Los períodos más fríos, como en el límite Eoceno-Oligoceno, las glaciaciones del Oligoceno tardío o el Mioceno tardío temprano hasta el presente, ven tasas aceleradas de evolución morfológica de la forma general del laberinto óseo pecoran (Figura complementaria 4). Se sabe que estos pulsos y períodos fríos desencadenaron el desarrollo de entornos y hábitats más áridos y heterogéneos, especialmente en latitudes medias44,45,46. Tal fragmentación aumenta la diversidad de hábitats potenciales, estimulando a los clados a diversificarse ecológica y taxonómicamente47. La comparación de diferentes clados de rumiantes ofrece una imagen más compleja. Las tasas evolutivas de Tragulidae son constantemente bajas y no están respaldadas por el modelo climático (β = 0). Este resultado indica que pueden haber sido más estenopotentes e incapaces de expandirse a ambientes más áridos o más fríos. Las bajas tasas evolutivas del laberinto óseo pueden expresar aquí una cierta estasis fenotípica, lo que también se conoce en grupos calificados como "fósiles vivientes", donde la morfología y el nicho ecológico apenas han cambiado a lo largo de millones de años. En contraste con esto, encontramos una correlación positiva en los girafomorfos (β > 0). Los girafomorfos tienen una diversidad muy baja en la actualidad con solo dos géneros vivos restringidos a las sabanas intertropicales africanas y limitados a los bosques subtropicales. A pesar de un fuerte aumento en la diversidad global de especies dentro de la corona Giraffidae durante el Mioceno medio y tardío, sus tasas de evolución disminuyen después de este período (Fig. 3). Esto coincide con una disminución de las temperaturas globales y la extinción de los jirafomorfos de tallo (paleomerycoids y jiraffoids no giraffid), lo que atestigua una disminución en la disparidad morfológica debido a la reducción de sus hábitats. Los factores biológicos deben ser postulados aquí. Los períodos de gestación más largos y menos eficientes en las jirafas pueden haber acelerado la desaparición de estos grandes rumiantes25 en el contexto del enfriamiento global. Además, se sabe que la diversificación se ralentiza cuando una gran parte de un clado desaparece48, lo que acentúa el efecto de la disminución de la tasa evolutiva. Tanto los cérvidos como los bóvidos se beneficiaron de la disminución de la temperatura global relacionada con las glaciaciones polares permanentes a través de la adaptación a hábitats más heterogéneos y climas estacionales, lo que se refleja en las tasas evolutivas del laberinto óseo (β < 0; Fig. 3). En particular, la creciente aridificación relacionada con el enfriamiento global en África desde principios del Mioceno tardío en adelante condujo a la heterogeneidad del hábitat, promoviendo así una oportunidad ecológica para los taxones a través de la radiación adaptativa y, en última instancia, a la diversificación de floras y faunas49. Sin embargo, las temperaturas globales por sí solas no pueden explicar el enorme aumento en la tasa evolutiva encontrada en Cervidae durante el Plio-Pleistoceno (Δ AIC <4 sin ningún efecto de los parámetros de suavizado; Datos complementarios 1). De hecho, los últimos 3 millones de años experimentaron una explosión de diversidad de especies de cérvidos, especialmente en América del Sur. Durante este tiempo, al menos 19 especies existentes evolucionaron regionalmente y actualmente representan un tercio de la diversidad total de especies de cérvidos. La interacción entre una nueva oportunidad ecológica para los ciervos de América del Norte, que ingresan a América del Sur durante el Gran Intercambio Biótico Americano50, y la heterogeneidad ambiental fomentada por el fortalecimiento progresivo de la estacionalidad51, coincide con las tasas aceleradas de la evolución morfológica del laberinto óseo en los cérvidos y su aumento en diversidad taxonómica y morfológica documentada durante este corto período. Los bóvidos también muestran un aumento de sus tasas evolutivas de laberinto óseo, pero en menor medida que los cérvidos a pesar de una mayor diversidad taxonómica en la actualidad. Los factores extrínsecos relacionados con la colonización de América del Sur y una radiación adaptativa pueden haber sido preponderantes para los cérvidos.

Se destacan el Óptimo Climático del Mioceno Medio (mMCO) y el Gran Intercambio Biótico Americano (GABI) por ser factores importantes en la evolución de los rumiantes. La metodología y los resultados estadísticos producidos por el paquete R RPanda93 se proporcionan en Material y métodos y Datos complementarios 1. Los grupos son Tragulina (azul oscuro; Stem Ruminantia + Tragulidae), Antilocapridae (rojo oscuro), Giraffomorpha (azul claro oscuro), Cervidae (azul claro azul), Moschidae (amarillo), Bovidae (rojo). Siluetas de las familias modificadas de 107.

Los berrendos norteamericanos (Antilocapridae) también muestran una rápida aceleración de sus tasas evolutivas durante los últimos 3 millones de años. Sin embargo, a diferencia de los cérvidos y los bóvidos, permanecieron ecológicamente poco diversificados y habitaron hábitats abiertos a lo largo de toda su historia52. Esto puede explicar las tasas evolutivas relativamente bajas del clado durante la mayor parte de su historia. La drástica disminución en la diversidad de especies (con solo una especie registrada en la actualidad) y un posible cuello de botella evolutivo53 pueden explicar una morfología de laberinto óseo derivada para Antilocapra en comparación con las de los antilocápridos fósiles (Fig. 4G, H, por ejemplo, forma del vestibular y acueductos cocleares). Esto puede haber impulsado la aceleración de las tasas de evolución morfológica. La reducción del tamaño de la población, como en situaciones de cuello de botella, es un factor importante que aumenta la influencia de la deriva genética y destaca el impacto de la evolución neutral en la morfología del laberinto óseo20.

Estos incluyen lo siguiente: STEM Ruminantia (A Hypisodus minidad amnh9354), Tragulidae (B Dorcatherium Crassum NMB SAN15053 y C Moschiola Meminna NMB 2319), STEM Pecora (d ProdRemotherium elongatum mnhn.qu4596 y E parablastomery de primaStomerycx AMUMNH13821382828282828 Dromeryx Scotti AMNH FAM33800), Antilocapridae (G Cosoryx furcatus AMNH FAM32426 y H Antilocapra americana NMB C.1618), Giraffomorpha (I Ampelomeryx). Ginsburgi Beon91G4 261 y J Ocapia johnstoni NMB 10811), Cervidae (K Procervulus dichotomus SNSB-BSPG1979XV55 5 y L Cervus elaphus NMB11147), Moschidae (M Micromeryx florensianus NMB Sth.825 y N Moschus moschiferus NMB 4201) y Bovidae (O Eotragus artenensis SMNS50Mu y P Cap ibex NMB 5837) . . . .

La evolución de la morfología del laberinto óseo en rumiantes existentes y extintos confirma que los factores extrínsecos (p. ej., clima y tectónica), así como los factores intrínsecos (características biológicas combinadas con oportunidades ecológicas) durante escalas de tiempo prolongadas han contribuido a desencadenar la diversificación y diversidad morfológica global. de este grupo La forma del laberinto óseo puede reflejar requisitos funcionales bajo una fuerte presión de selección, que se observa mejor en casos extremos (p. ej., delfín18). Sin embargo, un creciente cuerpo de evidencia muestra que su forma está fuertemente correlacionada con la filogenia10,19. Procesos evolutivos neutros parecen estar impulsando su evolución morfológica, visible a nivel microevolutivo. Esto demuestra que las diferencias en la forma del laberinto óseo a escala fina en poblaciones de especies estrechamente relacionadas son significativas22,54. Nuestros resultados contrastantes sobre los cambios en la tasa evolutiva en varios grupos muestran similitudes sorprendentes con las tasas evolutivas moleculares. Confirman que la forma del laberinto óseo es una herramienta poderosa para investigar los vínculos complejos entre la morfología y la evolución, y sus factores forzados en escalas de tiempo geológicas. Estos nuevos resultados complementan los del análisis de datos moleculares derivados de taxones existentes. Es probable que la combinación de ambos resultados arroje una imagen clara de la historia evolutiva de los mamíferos y, específicamente, de los factores de forzamiento que dan forma a su diversidad y evolución.

Nuestra investigación cumple con todas las normas éticas pertinentes. Seleccionamos y escaneamos huesos petrosos, que albergan el laberinto óseo, de 306 especímenes que representan 191 especies de rumiantes desde el Oligoceno temprano (ca. 33 Ma) hasta el presente (Datos complementarios 2). El conjunto de datos resultante abarca el estudio más extenso hasta la fecha utilizando datos originales de la región del oído interno que representa el 16% de toda la diversidad de rumiantes conocida, incluido el 16,5% de los Tragulidae conocidos y ca. 22% de los Bovidae y Cervidae conocidos. Los siguientes clados de rumiantes se incluyen en el análisis, y para cada linaje pecoran se incluye uno de los primeros representantes (Datos complementarios 2): Antilocapridae, Bovidae, Cervidae, Dromomerycidae, Girafformorpha sensu55, Moschidae, así como Tragulidae del Mioceno Medio y varios miembros de Stem Pecora y Stem Ruminantia (Fig. 4 y Fig. 3 complementaria). Se proporciona información más específica sobre los especímenes (grupo taxonómico, número de inventario, institución anfitriona, edad y localidad) en Datos complementarios 2.

Se escanearon huesos de petrosal utilizando tomografía computarizada de rayos X duros de alta resolución de las siguientes instituciones: Centro de Ciencias de Biomateriales de la Universidad de Basilea (CH), nanotom® m (phoenix|x-ray, GE Sensing & Inspection Technologies); Departamento de Antropología de la Universidad de Zurich (CH), Nikon XTH 225 ST; Departamento de Geociencias de la Universidad de Friburgo (CH), Bruker Skyscan 2211; Plateforme d'Accès Scientifique à la Tomographie à Rayon X (AST-RX) del Muséum national d'Histoire naturelle de París (FR), GE Sensing and Inspection Technologies phoenix X-ray v|tome|x L240-180; Plateforme Montpellier Ressources Imagerie (MRI) de la Universidad de Montpellier 2 (FR), Skyscan 1076 in vivo; Microscopy and Imaging Facility (FOMIN) del Museo Americano de Historia Natural (EE. UU.), GE Phoenix Vtome x L240; Centro de Investigación a Nanoescala de la Universidad de Florida (EE. UU.), Phoenix v|tome|x M (negocio de Medición y Control de GE); Staatliche Naturwissenschaftliche Sammlungen Bayerns (G), nanotom® m (phoenix|rayos x, GE Sensing & Inspection Technologies); Staatliches Museum für Naturkunde Stuttgart (G), Bruker Skyscan 1272; Museo de Historia Natural de Londres del Reino Unido (RU), Nikon Metrology HMX-ST 225; Instituto de Paleontología y Paleoantropología de Vertebrados, Academia China de Ciencias (CHINA), GE v|tome|x m300&180 (GE Measurement & Control, Wuntsdorf, Alemania); Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC (ES), NIKON CT-SCAN-XT H-160; Museo Universitario, Universidad de Tokio (JA), TX225-ACTIS (TESCO Corporation) y ScanXmate-B100TSS110 (Comscantecno Co. Ltd.). La resolución de píxeles varía principalmente entre 15 y 60 μm. Durante la adquisición del hueso petroso, se tomaron 1440 radiografías equiangulares en 360° usando un rango ajustable de voltaje de aceleración de 90 kV y una corriente de haz de 200 µA para material reciente a 180 kV con una corriente de haz de 30 µA para fósiles. La segmentación se realizó con el software AVIZO® 9.0 Lite (FEI Visualization Sciences Group, Houston).

La digitalización del laberinto óseo se realizó con el software Landmark Editor 3.656. Los datos de puntos de referencia están disponibles en Datos complementarios 1. El protocolo de puntos de referencia se ha mejorado a partir de Mennecart et al10. (ver Fig. 5 complementaria). Las curvas principales de semipuntos de referencia se volvieron a muestrear en R v4.1.357 para producir una partición equidistante de 307 puntos a lo largo de las curvas58 utilizando la función "digit.curves" del paquete R geomorph v4.0.359,60. Luego, los semi-puntos de referencia se deslizaron a lo largo de las curvas utilizando la energía de flexión61.

Se obtuvo un árbol filogenético usando el software Mesquite 3.0462 combinando hipótesis filogenéticas específicas de las 191 especies en un árbol combinado (Parabos63, Leptobos64, Antilocapridae52, Dromomerycidae65, Reduncini66, Myotragus67, duikers68, extant Ruminantia28, Stem Ruminantia y Stem Pecora69,70, Gira ffomorpha55, Moschidae71 , Cervidae72, Giraffidae73). Conservamos la topología familiar donde Antilocapridae es el clado hermano de todos los demás pecorans existentes, Giraffomorpha es el clado hermano de Cervidae y Bovoidea, y Bovoidea está compuesto por Moschidae y Bovidae28. Giraffomorpha contiene Giraffidae, Palaeomerycidae y Climacoceratidae55. La jirafa de Kohfidisch (Turolian; MN11) se describe actualmente como Giraffidae gen. indet74. Sin embargo, la morfología del laberinto óseo muestra estructuras típicas que recuerdan a las observadas en los ejemplares de Birgerbohlinia schaubi de edad similar de la localidad de Crevillente-2 (Turoliense; MN11; 8,5 Ma75). Sin embargo, en base a varias diferencias morfológicas (el grosor de la primera vuelta coclear, la orientación del acueducto vestibular y la forma del canal anterior), no podemos confirmar que Giraffidae gen. indet. de Kohfidisch es Birgerbohlinia schaubi. Atribuimos este espécimen a Birgerbohlinia sp., taxón hermano de Birgerbohlinia schaubi. Se ha considerado que Dromomerycidae está estrechamente relacionado con Cervidae55. Sin embargo, mantenemos la hipótesis filogenética de una estrecha relación con Antilocapridae76 basada en similitudes morfológicas del laberinto óseo. Hoplitomeryx es un taxón muy discutido desde un punto de vista filogenético para el cual se ha propuesto una nueva familia77. Los estudios de los núcleos córneos de Hoplitomeryx muestran afinidad de los bóvidos por este taxón76,78. Mantenemos aquí esta hipótesis filogenética, porque la morfología del laberinto óseo, especialmente la orientación del canal semicircular lateral, es típica de los bóvidos.

Los nodos de los principales clados se calibran utilizando el registro fósil. El rumiante más antiguo conocido es Archaeomeryx del Eoceno medio de Asia, ca. 44 Ma79. El origen de la corona Pecora es anterior al 37 Ma39. El girafomorfo Bedenomeryx se conoce desde el 24 Ma80. El mosquito más antiguo es ca. 18 Ma81, mientras que el bóvido más antiguo ca. 18,75 Ma. La calibración de nodos dentro de las familias se estima en base a varias fuentes en la literatura10,37,55. El árbol filogenético se puede consultar en la Fig. 6 complementaria y el archivo de nexo se proporciona en los Datos complementarios 1.

La variación de forma en la morfología del laberinto óseo (disparidad y similitud) se estudió utilizando un enfoque de morfometría geométrica implementado en MorphoJ82 y R v4.1.357. Cuando varios especímenes de una especie estaban disponibles, creamos una forma media para la especie usando la función "mshape" del paquete geomorph v.4.0.359,60 para los análisis que usan solo un espécimen por especie en un marco filogenético ( conjunto de datos con 191 especies). Realizamos un análisis de componentes principales (PCA) calculado con la función "procSym" del paquete R Morpho v2.983 para estudiar la variación de forma dentro del conjunto de datos en su escala natural, incluida la variación intraespecífica (conjunto de datos con 306 especímenes). Para evaluar nuestra expectativa de que debería haber una fuerte señal filogenética en nuestros datos, realizamos una prueba de permutación (rondas aleatorias: 10,00084) basada en el árbol filogenético. Klingenberg y Gidaszewski84 definieron que "El p-valor empírico para la prueba es la proporción de conjuntos de datos permutados en los que la suma de los cambios al cuadrado es menor o igual al valor obtenido para los datos originales". Marriott85 y Edgington86 sugirieron que 1.000 permutaciones son un mínimo razonable para una prueba al 5% de nivel de significación, mientras que 5.000 son un mínimo razonable al 1% de nivel87. Además, los valores de las señales filogenéticas λ de Pagel y K de Bloomberg se han calculado utilizando la función "phylosig" en el paquete R phytools v1.0.388. Todos los datos de respaldo se brindan en los Datos complementarios 1. Para caracterizar las similitudes morfológicas dentro de los diferentes clados, se realizaron un PCA entre grupos (bg-PCA) y un Análisis de variantes canónicas (CVA). bg-PCA y CVA proporcionan información complementaria89,90. Un bg-PCA observa la varianza entre grupos (definidos aquí como Stem Ruminantia, Tragulidae, Stem Pecora, Antilocapridae, Giraffomorpha, Cervidae, Moschidae y Bovidae) sin estandarizar la varianza dentro de los grupos89. Se realiza una estandarización cuando se utiliza el CVA. El CVA maximiza la separación de las medias entre grupos en relación con la variación dentro de la proporción de los grupos de acuerdo con la variable de agrupación elegida especificada89. El bg-PCA se calculó usando la función "groupPCA" y el CVA usando la función "CVA", ambos en el paquete R Morpho v2.983. Para probar el rendimiento del modelo de clasificación, ambos análisis se validaron de forma cruzada mediante la validación cruzada dejando uno fuera para el bg-PCA y la validación cruzada de Jackknife para el CVA. Todos los datos de respaldo del bg-PCA y el CVA se proporcionan en los Datos complementarios 1 (script) y en los Datos complementarios 1 (información de respaldo).

La tasa de evolución de la morfología del laberinto óseo dentro de la filogenia se calculó utilizando la función "RRphylo" en el paquete R RRphylo v2.6.091. Esta función realiza una regresión de la cresta filogenética92. La importancia de los cambios de tasa evolutiva (aceleración y desaceleración) se probó utilizando la función "search.shift" en el paquete R RRphylo v2.6.091 para resaltar los cambios significativos en las tasas dentro del árbol filogenético. Trazamos los valores de la tasa evolutiva calculados en el árbol filogenético usando la función "contMap" en el paquete R phytools v1.0.388. Todos los datos de apoyo relacionados con RRphylo se proporcionan en Datos complementarios 1.

Probamos si la tasa de evolución de la morfología del laberinto óseo está correlacionada, anticorrelacionada o no correlacionada (β) con una función ambiental a través del tiempo usando la función "fit_t_env" en el paquete R RPANDA v2.093. La función ambiental son los datos isotópicos del δ18O utilizados como proxy de la curva de temperatura proporcionada por Zachos et al1. Debido a que cada familia tiene un óptimo ecológico potencialmente diferente y reacciona de manera diferente a los cambios ambientales, analizamos por separado cada clado de Pecoran y Tragulina en un primer análisis. Luego analizamos la Pecora en su conjunto y la Tragulina en un segundo análisis. La importancia de los resultados se probó frente a diferentes niveles de suavizado de la curva de temperatura, en comparación con los valores de Aikake resultantes. Esto implica que si estas correlaciones son siempre significativas en un clado, independientemente del parámetro de suavizado, la temperatura no es el único parámetro que influye en las tasas evolutivas. Todos los datos de respaldo relacionados con RPANDA se proporcionan en Datos complementarios 1.

Para comparar el impacto de la topología del árbol filogenético en los resultados evolutivos, también se han realizado análisis similares utilizando el tamaño de las muestras en función del tamaño del centroide del laberinto óseo. Se ha demostrado que el tamaño del laberinto óseo es un buen indicador para la estimación de la masa corporal en rumiantes94 y se ha utilizado aquí para explorar la evolución y diversificación del tamaño en rumiantes. La morfología del laberinto óseo está limitada por la osificación, que ocurre durante las etapas fetales95,96 y puede reflejar una evolución neutra20. Por el contrario, se sabe que el tamaño está fuertemente correlacionado con factores ecológicos como la dieta y el entorno local97,98,99 y, por lo tanto, proporciona más información que la morfología del laberinto óseo por sí sola. Los resultados de estos análisis se dan en las Figs. complementarias. 7, 8 y Datos complementarios 1. Encontramos que la evolución del tamaño difiere claramente de la evolución morfológica del laberinto óseo (tasa evolutiva y cambios significativos en la Figura complementaria 7, así como una correlación a gran escala con factores ambientales; Datos complementarios 1). Esto indica que la topología del árbol filogenético y el número de taxones considerados no son los principales factores que impulsan nuestros resultados. Se pueden observar aumentos en el tamaño corporal máximo y la tasa evolutiva a la que aumenta el tamaño a lo largo del tiempo en la mayoría de los clados (Fig. 8 complementaria). La tendencia de los linajes evolutivos a aumentar su tamaño corporal a lo largo del tiempo se conoce como la regla de Depéret-Cope100. Se conoce un aumento en las tasas evolutivas de tamaño de contextos insulares y durante radiaciones101. Los ritmos evolutivos del laberinto óseo son más heterogéneos y se explican en detalle en el texto.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los conjuntos de datos generados y analizados durante el estudio actual (datos de puntos de referencia) están disponibles en los Datos complementarios 1. Todos los materiales a partir de los cuales se generan los datos de formas se encuentran en colecciones de museos. Los detalles sobre la ubicación de estas colecciones se pueden encontrar en los Datos complementarios 2. Los modelos reconstruidos en 3D de los laberintos óseos están publicados y tienen acceso abierto en MorphoMuseuM102,103,104,105,106 (https://morphomuseum.com/) o lo estarán. Los modelos aún no publicados están disponibles de los autores correspondientes a pedido razonable.

El código generado para realizar este estudio está disponible en el repositorio de GitHub https://github.com/SilberdistL/inner-ear_Ruminants.git y está archivado en Zenodo (https://doi.org/10.5281/zenodo.7060117).

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Nos gustaría agradecer a todos los curadores, administradores de colecciones y científicos que nos ayudaron, nos permitieron estudiar y brindarnos acceso al material: C. Argot y G. Billet (Muséum national d'Histoire naturelle, París), D. Geraads (Museo national d'Histoire Naturelle) por proporcionar el espécimen de Sivatherium, E. Robert (Université Claude Bernard, Lyon 1), D. Berthet (Musée des Confluences Lyon), M. Orliac (Université Montpellier 2) por proporcionar el laberinto óseo de Bachitherium, F. Duranthon e Y. Laurent (Muséum d'histoire naturelle, Toulouse), S. Legal, P. Coster, C. Balm, O. Maridet, O. Lapauze y J. Tissier (Parc Naturel Régional du Luberon y equipo de excavación Murs Project), A. de Perthuie por acceder a su colección privada, Christiane Zeitler, R. Ziegler y E. Heizmann (Staatliches Museum für Naturkunde Stuttgart), P. Brewer, A. Garbout y F. Ahmed (Museo de Historia Natural, Londres) , U. Göhlich y G. Daxner-Höck (Museo de Historia Natural de Viena), A. Van der Geer (Centro de los Países Bajos para la Biodiversidad de Leiden), RC Hulbert Jr. (Universidad de Florida, Gainesville), AM García Forner y P. Montoya (Museu de Geologia de la Universitat de València, Burjassot) por proporcionar los petrosales de Birgerbohlinia, M. Pina (Universidad de Manchester) por el apoyo en el escaneado, y J. Morales (Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid), J. Galkin, R. O'Leary, M. Hill Chase, C. Grohé y A. Gishlick (AMNH Nueva York, EE. UU.), M. Celik (Universidad de Queensland) y M. Scheidegger. También estamos agradecidos con todas las personas e instituciones que escanearon para nosotros. Se agradece a Tandra Fairbanks (NMB) por su ayuda con el inglés. BM y LC agradecen a la Swiss National Science Foundation por apoyar esta investigación a través de los proyectos 200021_178853 y 200021_159854/1 sobre la evolución de la región del oído en rumiantes. BM P300P2_161065 y P3P3P2_161066 sobre la evolución de los primeros rumiantes. FB reconoce el apoyo de una beca Gerstner en el Museo Americano de Historia Natural. GR agradece el proyecto de la Fundación Alemana de Investigación RO 1197/3-1. GM, BM y LC quieren agradecer al Museo Nacional de Historia Natural de París por financiar el Proyecto Ast-RX-2013-051. DDM reconoce el proyecto de I+D+I ref. PID2020-116220GB-I00 del Ministerio de Ciencia e Innovación/Agencia Estatal de Investigación/10.13039/501100011033/. IS reconoce el apoyo del Ministerio de Ciencia e Innovación de España (proyectos ref. PID2020-117289GB-I00 y PID2020-116220GB-I00), y de la Generalitat de Catalunya (Programa CERCA). MK está financiado por la Sociedad Japonesa para la Promoción de la Ciencia (KAKENHI Grant No. 19K04060). MR cuenta con el apoyo de la financiación postdoctoral FCT-CEEC (CEECIND/02199/2018). MR agradece al proyecto MINECO CGL2011-25754 por proporcionar financiamiento para el análisis. SW agradece al Programa de Investigación de Prioridad Estratégica de la Academia China de Ciencias (XDB26000000) y la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (41872001). GS y B.Mü. reconocer el apoyo financiero de la Swiss National Science Foundation en el marco de la iniciativa R'equip (316030_133802).

Museo de Historia Natural de Basilea, Augustinergasse 2, 4001, Basilea, Suiza

Bastien Mennecart y Loïc Costeur

Instituto de Ciencias de las Plantas, Universidad de Berna, 3013, Berna, Suiza

Laura Dziomber

Centro Oeschger para la Investigación del Cambio Climático, Universidad de Berna, 3012, Berna, Suiza

Laura Dziomber

Museo de Historia Natural Mainz / Colección Estatal de Historia Natural Renania-Palatinado, Reichklarastraße 10, 55116, Mainz, Alemania

Manuela Aiglstorfer

Museo de Historia Natural, Instituto Leibniz para la Ciencia de la Evolución y la Biodiversidad, Berlín, 10115, Alemania

Faisal Bibi

Fundación ARAID, Zaragoza, España

Daniel DeMiguel

Departamento de Ciencias de la Tierra, Área de Paleontología / Instituto Universitario de Investigación en Ciencias Ambientales de Aragón (IUCA). Universidad de Zaragoza, Pedro Cerbuna 12, 50009, Zaragoza, España

Daniel DeMiguel

Instituto Catalán de Palaeontología Miquel Crusafont (ICP), Edificio Z, c/de las columnas s/n, Universidad Autónoma de Barcelona, 08193, Cerdanyola del Vallès, Barcelona, Spain

Daniel DeMiguel & Israel M. Sánchez

Museo Nacional de Naturaleza y Ciencia, Tsukuba, Japón

masaki fujita

Departamento de Estudios Ambientales Naturales, Escuela de Graduados en Ciencias Fronterizas, Universidad de Tokio, Chiba, Japón

Mugino O. Kubo

Centro Nacional Suizo de Datos y Servicios para las Humanidades, 4123, Allschwil, Suiza

flavia lorenzo

Museo Americano de Historia Natural, 10024 Nueva York; Ciencias Ambientales y de la Tierra, Graduate Center, City University of New York, New York, NY, 10016, EE. UU.

jin meng

CR2P - Centro de Investigación Paleontológica - París, UMR 7207, CNRS, MNHN, Universidad de la Sorbona. Museo Nacional de Historia Natural, CP38, 8 rue Buffon, 75005, París, Francia

Gregorio Metais

Centro de Ciencias de Biomateriales, Departamento de Ingeniería Biomédica, Universidad de Basilea, Gewerbestrasse 14, 4123, Allschwil, Suiza

Bert Müller y Georg Schulz

Departamento de Ciencias de la Tierra, GeoBioTec, Nova School of Science and Technology, Universidade NOVA de Lisboa, Campus de Caparica, 2829-516, Caparica, Portugal

María Ríos

Colecciones estatales bávaras de historia natural - Colección estatal bávara de paleontología y geología, Richard-Wagner-Strasse 10, 80333, Múnich, Alemania

Gertrud E. Rössner

Departamento de Geociencias y Ciencias Ambientales, Paleontología y Geobiología, Ludwig-Maximilians-Universität Munich, Richard-Wagner-Strasse 10, 80333, Munich, Alemania

Gertrud E. Rössner

Instalación central de microtomografía y nanotomografía, Departamento de Ingeniería Biomédica, Universidad de Basilea Gewerbestrasse 14, 4123, Allschwil, Suiza

Jorge Schulz

Instituto de Paleontología y Paleoantropología de Vertebrados, Academia China de Ciencias, 142 Xizhimenwai Street, Beijing, 100044, China

Wang Shiqi

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Todos los autores han aprobado la versión enviada (y cualquier versión sustancialmente modificada que involucre la contribución del autor al estudio); Y haber aceptado ser personalmente responsable de las contribuciones del autor y garantizar que las cuestiones relacionadas con la exactitud o integridad de cualquier parte del trabajo, incluso aquellas en las que el autor no haya estado involucrado personalmente, se investiguen, resuelvan y solucionen adecuadamente. la resolución documentada en la literatura. Concepción o diseño de la obra: BM, LD, LC; la adquisición: BM, LD, MA, FB, DDM, MF, MK, FL, JM, GM, B.Mü., MR, GR, IS, GS, SW, LC; el análisis: BM, LD; la interpretación de los datos: BM, LD, LC; han redactado el trabajo: BM, LD, LC; lo revisó sustancialmente: BM, LD, MA, FB, DDM, MF, MK, FL, JM, GM, B.Mü., MR, GR, IS, GS, SW, LC

Correspondencia a Bastien Mennecart.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Marcus Clauss, Alessandro Urciuoli y Vera Weisbecker por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

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Mennecart, B., Dziomber, L., Aiglstorfer, M. et al. La forma del oído interno de los rumiantes registra 35 millones de años de evolución neutra. Nat Comun 13, 7222 (2022). https://doi.org/10.1038/s41467-022-34656-0

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Recibido: 11 noviembre 2021

Aceptado: 02 noviembre 2022

Publicado: 06 diciembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-022-34656-0

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