Estudio de prevalencia serológica y molecular del virus de la lengua azul en pequeños rumiantes domésticos en Marruecos

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 19448 (2022) Citar este artículo

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La lengua azul es una enfermedad viral transmitida por artrópodos y transmitida por mosquitos Culicoides que afectan a los rumiantes domésticos y salvajes. El estudio actual tiene como objetivo evaluar la seroprevalencia del virus de la lengua azul (BTV) y confirmar su circulación activa entre las poblaciones de ovejas y cabras en Marruecos, así como estudiar los factores de riesgo asociados con la infección por BTV. Con este fin, se recolectaron aleatoriamente un total de 1651 muestras de 1376 ovejas y 275 cabras en ocho (de 12) regiones del país entre marzo de 2018 y julio de 2021. Estas muestras se analizaron principalmente mediante ELISA competitivo (c-ELISA). Posteriormente, el 65 % de los c-ELISA positivos (n = 452) se analizaron mediante la reacción en cadena de la polimerasa con transcriptasa inversa en tiempo real (RT-qPCR). Los resultados revelaron una seroprevalencia general de BTV en pequeños rumiantes en Marruecos del 41,7 %, incluido el 42,6 % en ovejas y el 37,5 % en cabras. Los resultados de RT-qPCR mostraron que la tasa general de viropositividad de BTV fue del 46,7 %, incluido el 48,1 % en ovejas y el 41,8 % en cabras. Estas tasas viroserológicas variaron significativamente según la edad, el sexo y la raza de los animales analizados, el método de cría, la temporada y el origen geográfico. Esto indica que estos parámetros constituyen factores de riesgo para las rutas de transmisión de BTV en Marruecos. Los hallazgos también indican que las cabras juegan un papel como reservorio en el mantenimiento del BTV en Marruecos. De este estudio se desprende que la lengua azul es endémica en Marruecos. Las condiciones ambientales y climáticas, así como los métodos de crianza adoptados en el país, son particularmente favorables para la transmisión del virus en todo el país.

La lengua azul es una enfermedad vírica de los rumiantes domésticos y salvajes causada por el virus de la lengua azul (BTV) y transmitida principalmente por los mosquitos picadores Culicoides1. La lengua azul es una enfermedad de notificación obligatoria a la Organización Mundial de Sanidad Animal (WOAH). La incidencia clínica varía según la especie animal y el serotipo de BTV2. Las repercusiones son más severas en el sector ovino, con pérdidas económicas significativas en los rebaños atribuibles a abortos, parámetros de producción reducidos y tasas de fertilidad, costos de medidas de diagnóstico y control, y restricciones comerciales3. El virus de la lengua azul es un pequeño virus sin envoltura del género orbivirus dentro de la familia Reoviridae4, con diez segmentos lineales de ARN de doble cadena que codifican siete proteínas estructurales (VP1–VP7) y cinco no estructurales (NS1, NS2, NS3/NS3A, NS4 , NS5)5. Hasta la fecha, se han descrito 27 serotipos en todo el mundo, incluido el BTV-25 detectado en Suiza en 20076, el BTV-26 identificado en Kuwait en 20107 y el BTV-27 aislado de cabras en Córcega en 20148. Además, recientemente se han identificado nuevos serotipos putativos . BTV-28 (agrupación BTV-28/1537/14 con SPvvv/03) y BTV-29 (SPvvv/02) aislados de la vacuna contra la viruela ovina, BTV-30 que combinan BTV-XJ1407 (China) y BTV-MNG2/2016 (Mongolia ), BTV-31 (V196/XJ/2014) aislado en China, BTV-32 (BTV-X ITL2015) en Italia, BTV-33 (BTV-MNG3/2016) en Mongolia, BTV-34 (BTV-Y TUN2017) en Túnez, BTV-35 (BTV-MNG1/2018) en Mongolia y BTV-36 (BTV-36-CH2019) en Suiza. También se detectaron nuevas cepas de BTV en alpacas en Sudáfrica, pero no se han genotipado9,10,11,12,13,14,15,16. El diagnóstico de laboratorio de la enfermedad se basa en técnicas serológicas y moleculares de seroagrupamiento y serotipificación de BTV17. La VP2, la proteína estructural más variable que desencadena la producción de anticuerpos neutralizantes, determina los serotipos de BTV18. La proteína VP7 está relativamente conservada y sirve como el principal antígeno reactivo del serogrupo inmunogénico de BTV19. La detección de anticuerpos Anti-VP7 es el objetivo principal de los ensayos serológicos BTV ELISA1.

El virus de la lengua azul se ha identificado en muchas áreas tropicales, subtropicales y templadas entre las latitudes 40° Norte y 35° Sur20, donde los factores climáticos son favorables a la actividad de Culicoides spp. En Marruecos, la lengua azul fue reportada por primera vez en 1956 en la zona sur de Larache y al oeste de Arbaoua (en el noroeste del país). En ese momento, se había confirmado una circulación limitada de BTV-1021. El BTV resurgió nuevamente en 2004 en la provincia de Larache, con el serotipo BTV-422. La epidemia provocó 230 brotes en 14 provincias del país con 1876 casos en la población de pequeños rumiantes y una tasa de mortalidad promedio de 1,3%22. En septiembre de 2006, apareció un nuevo serotipo de BTV, BTV-1, en el este de Marruecos22. Se notificaron un total de 505 brotes en 19 provincias, con 2043 casos y una tasa de mortalidad promedio de 0,76%22,23. Desde entonces, se han reportado diferentes brotes en todo el país, a pesar de los programas nacionales de vacunación llevados a cabo dentro y fuera de los brotes iniciales. Por lo tanto, las encuestas de vigilancia epidemiológica son especialmente importantes para evaluar la situación actual de la enfermedad y evaluar los factores de riesgo que conducen a los brotes de LA. El presente estudio se realizó para definir la situación epidemiológica de la enfermedad de la lengua azul a través de encuestas epidemiológicas, serológicas y moleculares en pequeños rumiantes en diferentes regiones (8 de 12) de Marruecos. Estas encuestas tuvieron como objetivo evaluar la seroprevalencia de BTV a nivel nacional mediante la prueba ELISA competitiva (c-ELISA), confirmar la circulación activa del virus por RT-PCR en tiempo real e identificar los factores de riesgo relacionados con la infección por BTV en el país. especies estudiadas.

Marruecos está situado en la zona subtropical del noroeste de África y tiene rebaños de rumiantes pequeños y considerables de casi 21,6 millones de ovejas y 6 millones de cabras. El clima marroquí es diverso, con influencias mediterráneas en el norte, oceánicas en el oeste, continentales en el interior y saharianas en el sur. El estudio cubrió ocho (de 12) regiones marroquíes ubicadas en altitudes bajas a medias en el sur, oeste, este, centro y norte de Marruecos (Figs. 2, 5).

Se recolectaron aleatoriamente muestras de sangre de 1651 pequeños rumiantes (1376 ovejas y 275 cabras) de 79 granjas de rumiantes no vacunados (contra BTV) entre marzo de 2018 y julio de 2021. El tamaño de la muestra dentro de cada granja varió del 25 al 100%. Los animales probados eran de diferentes razas, incluyendo: Sardi, Timahdite y razas cruzadas de ovejas y razas autóctonas de cabras. Sardi y Tamhdite son las principales razas ovinas autóctonas de Marruecos, dado su gran número y amplia distribución geográfica. La sangre se recogió en tubos secos (para sueros) y tubos EDTA (para sangre completa) para cada animal.

Las muestras fueron recolectadas por veterinarios calificados siguiendo técnicas estándar de recolección de muestras sin lesionar ni estresar a los animales. Los criadores de animales siempre fueron informados de los objetivos y la naturaleza del análisis. Todos los procedimientos con animales están de acuerdo con las recomendaciones del Instituto Agronómico y Veterinario Hassan II de Rabat y el Ministerio de Agricultura de Marruecos, que están de acuerdo con las normas éticas internacionales (Directiva de la Unión Europea 2010/63/EU) legislación y ARRIVE (Informes de Investigación Animal de Directrices de Experimentos In Vivo).

Todos los sueros 1651 recogidos se analizaron en busca de anticuerpos contra BTV-VP7 utilizando el kit de competencia de lengua azul ID Screen® (ID-Vet, Francia). La prueba c-ELISA se realizó de acuerdo con las instrucciones del fabricante. La absorbancia (densidad óptica) de los resultados de la prueba ELISA se leyó a una longitud de onda de 450 nm. El porcentaje de inhibición se calculó utilizando la siguiente fórmula: % inhibición = [(muestra OD/controles negativos OD) × 100]. Las muestras de suero con un porcentaje de inhibición menor o igual al 35% se consideraron positivas a anticuerpos contra BTV-VP7, mayores al 35%, menores o iguales al 45% dudosas y mayores al 45% negativas.

Se seleccionó aleatoriamente un total del 65 % (n = 452) de las muestras positivas para ELISA para el análisis molecular mediante RT-PCR en tiempo real.

El ARN total se extrajo de las 452 muestras de sangre con EDTA utilizando el kit de aislamiento de ARN viral MagMAX™ (Applied Biosystems) según las instrucciones de la prueba.

El ARN de BTV se detectó utilizando el kit LSI VetMAX™ BTV NS3 All Genotypes (Applied Biosystems) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Este kit se dirige al segmento 10 del genoma viral que codifica la proteína NS3 y se basa en la detección dúplex específica del BTV mediante una sonda TaqMan® marcada con FAM™-NFQ y el control positivo interno mediante VIC™–TAMRA™.

La transcripción inversa y la amplificación se realizaron en un Applied Biosystems 7500 Fast Real-Time PCR System utilizando el programa termociclador: 45 °C durante 10 min, 95 °C durante 10 min, seguido de 40 ciclos de 95 °C durante 15 s y 60 °C durante 45 s. La fluorescencia se midió en el paso de 60 °C-45 s. La interpretación de los resultados de las pruebas se realizó de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Una muestra es positiva para BTV si existe una curva de amplificación sigmoidea en el canal FAM-NFQ y el valor de Ct no es superior a 40.

Los datos fueron analizados de acuerdo a ocho factores, incluyendo especie, edad, sexo, raza de los animales, tipo de crianza, temporada, año de encuesta y región de origen. Las proporciones de seroprevalencias y tasas de viropositividad según estos factores se compararon calculando intervalos de confianza del 95% con la prueba Chi-Square de Mantel-Haenszel en OpenEpi© Software (2021).

Se detectaron anticuerpos BTV-VP7 en 689 de 1651 sueros analizados, por lo tanto, una seroprevalencia general del 41,7 %. La seroprevalencia de BTV fue alta en ovejas (42,6%; 586/1376) en comparación con cabras (37,5%; 103/275). El análisis estadístico mostró que la diferencia en la seroprevalencia entre las dos especies no fue significativa (χ2 = 2,483, P ˃ 0,05).

La seroprevalencia de BTV varió significativamente (P < 0,05) en ovejas según la edad, el sexo, la raza y el origen geográfico de los animales analizados. De hecho, los animales más viejos tenían una mayor seropositividad que los más jóvenes (χ2 = 156, P < 0,001) (Fig. 1a). Las mujeres fueron más frecuentemente seropositivas (52 %; 455/875) que los hombres (26,1 %; 131/501) (χ2 = 87,08, P < 0,001). Las razas Timahdite y Sardi mostraron la mayor seropositividad (46,7% (146/313) y 43% (359/836), respectivamente), mientras que los ovinos mestizos presentaron la menor (35,7%; 81/227) (χ2 = 6,577, p < 0,05). Además, se observó una variación altamente significativa en las tasas de seroprevalencias (χ2 = 130,9, P < 0,001) según el origen geográfico de los animales, siendo la región de Guelmim-Oued Noun la que presentó mayor tasa (87,3%; 48/55) ( Figura 2).

Resultados de detección de anticuerpos de BTV por edad en ovejas y cabras durante marzo de 2018 a julio de 2021 en Marruecos. (a) En ovejas. (b) En cabras (entre paréntesis, el número de muestras analizadas). La significación estadística entre tasas se indica como ***P < 0,001.

Seroprevalencias del virus de la lengua azul en ovinos y caprinos durante marzo de 2018 a julio de 2021 en Marruecos. Los colores blanco y negro indican la seroprevalencia de BTV en ovejas y cabras, respectivamente (entre paréntesis, el número de muestras analizadas). La significación estadística entre tasas se indica como ***P < 0,001.

Al igual que con las ovejas, se observó una variación significativa en las tasas de seroprevalencia (χ2 = 82,82, P < 0,001) según el origen geográfico de los animales y la tasa más alta se observó en la región de Guelmim-Oued Noun (82,6%; 38/46) (Fig. . 2).

Para las cabras, los machos (46,6 %; 40/86) tuvieron una seroprevalencia significativamente mayor que las hembras (33,3 %; 63/189) (χ2 = 4,382, P < 0,05). Sin embargo, la seropositividad disminuyó levemente y de manera no significativa con la edad (χ2 = 0.1228, P ˃ 0.05) (Fig. 1b). Todas las cabras encuestadas eran de raza autóctona y presentaban una seroprevalencia considerable (37,5 %; 103/275).

La seroprevalencia media de BTV en las explotaciones extensivas fue del 49,4% (522/1057), frente al 28,1% (167/594) en las intensivas (χ2 = 70,76, P < 0,001). Además, la seroprevalencia (49,8%; 347/697) en ovinos de explotaciones ganaderas mixtas (ovejas con cabras y/o explotaciones bovinas) fue significativamente mayor que (35,2%; 239/679) en ovinos de explotaciones exclusivamente ovinas (χ2 = 29,93, P < 0,001).

Las muestras se recolectaron entre marzo de 2018 y julio de 2021. Vale la pena señalar que la cantidad de muestras recolectadas y sus regiones de origen fueron diferentes durante los cuatro años. Los resultados revelaron que la seroprevalencia general de BTV fue del 41,7 % (337/808) en 2018, 40,9 % (269/657) en 2019, 66,7 % (8/12) en 2020 y 43,1 % (75/174) en 2021. La variación en la seroprevalencia de BTV por año no fue estadísticamente significativa (χ2 = 3.371, P ˃ 0.05). Según el mes de muestreo, marzo registró la mayor seroprevalencia promedio de BTV en ovinos y caprinos (87,3% (48/55) y 82,6% (38/46), respectivamente) (Fig. 3a,b). El análisis estadístico demostró una diferencia altamente significativa entre la seroprevalencia de BTV y los meses de muestreo en ovejas y cabras (χ2 = 87,68, P < 0,001; χ2 = 51,5, P < 0,001, respectivamente).

Distribución de seroprevalencia de BTV por mes de muestreo en ovinos y caprinos durante marzo de 2018-julio de 2021 en Marruecos. (a) En ovejas. (b) En cabras (entre paréntesis, el número de muestras examinadas). La significación estadística entre tasas se indica como ***P < 0,001.

De 452 muestras examinadas, la tasa de viropositividad de BTV fue del 46,7 %. El virus fue activo en ovinos y caprinos con un mayor porcentaje en ovinos (48,1% (168/349) y 41,8% (43/103), respectivamente). Sin embargo, la diferencia de tasas por especie no fue estadísticamente significativa (χ2 = 1.305, P ˃ 0.05).

Las tasas de viropositividad de BTV difirieron significativamente (χ2 = 6.117, P < 0.05) por edad en ovejas (Fig. 4a). De hecho, los animales más jóvenes de 1 año y menos tenían la tasa más alta (57,1%; 68/119) en comparación con las ovejas de más de 3 años (44,9%; 61/136) y las de 1 a 3 años (41,5%; 39). /94). También se observó una diferencia significativa (χ2 = 69,05, P < 0,001) en las tasas de viropositividad entre el origen geográfico de los animales analizados; la región de Guelmim-Oued Noun tuvo la tasa positiva más alta de 93,6% (44/47) (Fig. 5).

Variación de las tasas de viropositividad de BTV por edad en ovinos y caprinos durante marzo de 2018-julio de 2021 en Marruecos. (a) En ovejas. (b) En cabras (entre paréntesis, el número de muestras analizadas). La significación estadística entre tasas se indica como *P < 0,05 o ***P < 0,001.

Tasas de viropositividad de BTV en ovejas y cabras durante marzo de 2018 a julio de 2021 en Marruecos. Los colores blanco y negro indican las tasas de viropositividad de BTV en ovejas y cabras, respectivamente (entre paréntesis, el número de muestras examinadas). La significación estadística entre tasas se indica como ***P < 0,001.

Sin embargo, el BTV se detectó ligeramente más en mujeres que en hombres, con tasas de viropositividad de 50,2 % (115/229) y 44,2 % (53/120), respectivamente (χ2 = 1,155, P ˃ 0,05).

Asimismo, los animales positivos a BTV se detectaron en proporciones casi similares en las razas ovinas Timahdite, Sardi y mestizos (49,3% (71/144), 47,1% (66/140) y 47,7% (31/65), respectivamente) (χ2 = 0,1393, P ˃ 0,05).

Las tasas de viropositivos de RT-qPCR variaron significativamente con la edad, el sexo y la región de origen de las cabras analizadas (P < 0,05). La región de Guelmim-Oued Noun tuvo significativamente la tasa de viropositividad de BTV más alta en cabras (79 %; 30/38) (χ2 = 40,78, P < 0,001) (Fig. 5).

Los resultados también indicaron que la tasa de viropositividad de BTV disminuyó significativamente con la edad (χ2 = 16,86, P < 0,001); las cabras más jóvenes mostraron las tasas más altas en comparación con las más viejas (Fig. 4b). Además, el porcentaje de BTV positivos fue significativamente mayor en los hombres (60 %; 24/40) que en las mujeres (30,2 %; 19/63) (χ2 = 8,959, P < 0,01). La raza autóctona de cabras fue notablemente positiva para BTV (41,8%; 43/103).

La cría extensiva tuvo más animales RT-PCR positivos (51,6%; 176/341) que la intensiva (31,5%; 35/111) (χ2 = 13,57, P < 0,001). Además, el porcentaje de ovejas positivas para BTV fue mayor en granjas mixtas (53,3 %; 96/180) que en rebaños exclusivamente con ovejas (42,6 %; 72/169) (χ2 = 4,02, P < 0,05).

La tasa general de viropositividad de BTV fluctuó significativamente a lo largo de los años del estudio (χ2 = 24,46, P < 0,001). Varió de 33,8% (68/201) en 2018, 58,3% (98/168) en 2019, 50% (4/8) en 2020 a 54,7% (41/75) en 2021. Por otro lado, la pequeña Las muestras de rumiantes recolectadas en marzo tuvieron las tasas de viropositividad de BTV más altas (93,6 % (44/47), 79 % (30/38) y 79 % (15/19), respectivamente) (Fig. 6a,b). La variación estadística fue altamente significativa en las tasas de viropositividad según el mes de muestreo en ovinos (χ2 = 70,48, P < 0,001) y caprinos (χ2 = 40,61, P < 0,001).

Variación de las tasas de viropositividad de BTV por mes de muestreo en ovinos y caprinos durante marzo de 2018-julio de 2021 en Marruecos. (a) En ovejas. (b) En cabras (entre paréntesis, el número de muestras analizadas). La significación estadística entre tasas se indica como ***P < 0,001.

Entender y monitorear el estado epidemiológico de la enfermedad de la lengua azul en un país endémico como Marruecos es necesario para implementar medidas adecuadas para controlar la propagación de esta enfermedad y sus graves consecuencias socioeconómicas.

El estudio actual cubre investigaciones serológicas y moleculares de lengua azul realizadas en pequeños rumiantes en varias regiones de Marruecos entre 2018 y 2021. La detección serológica detecta anticuerpos específicos del grupo BTV para evaluar la seroprevalencia nacional de BT. Sin embargo, el análisis molecular por RT-PCR en tiempo real es necesario para confirmar la posible circulación activa del BTV.

Según los hallazgos del presente estudio, la seroprevalencia general entre 2018 y 2021 fue del 41,7 %. Esta seroprevalencia ha evolucionado con respecto a la seropositividad media del 27,68% notificada en Marruecos entre 2008 y 2012 por un estudio previo24 realizado en varias regiones del país sobre ovinos sospechosos de lengua azul. En cambio, esta seropositividad fue significativamente mayor en los brotes clínicos notificados en ovinos (72,31% de media) entre 2004 y 200724.

Por otro lado, la tasa de positividad de RT-PCR relativamente alta (46,7%) confirmó la circulación activa de BTV en el país. Los resultados negativos de la RT-PCR en animales seropositivos pueden explicarse por el hecho de que estos animales han sido seroconvertidos después de una infección previa. Esta tasa fue inferior a la informada en una encuesta realizada en varias regiones de Marruecos entre 2007 y 2012 en ovejas enfermas con síntomas clínicos de BTV (77,61%)24.

Los hallazgos se pueden atribuir a la nueva estrategia de vacunación de ovejas contra la lengua azul, que se hizo voluntaria en 2015 y se ha limitado a las granjas afectadas, lo que ha resultado en una cobertura vacunal deficiente. Mientras que antes, la vacunación era gratuita y se realizaba anualmente en las zonas de riesgo. El uso de vacunas vivas atenuadas y la coexistencia de varias cepas virulentas en circulación silenciosa también desencadenan la aparición de nuevos virus reordenados y complican las acciones de prevención. Asimismo, la aparición de la epizootia de la Fiebre Aftosa en 2015 ocupó todos los esfuerzos de vacunación de las autoridades que se enfocaron en erradicar el nuevo patógeno.

Según el año de la encuesta, la seroprevalencia de BTV fue casi similar en 2018, 2019 y 2021, pero aumentó en 2020 (P ˃ 0,05). Sin embargo, la tasa de seropositividad fue significativamente mayor en 2019, 2020 y 2021 en comparación con 2018. Estos resultados coincidieron con los Servicios Veterinarios Nacionales (NVS), en los que solo se informaron menos brotes (206 casos notificados) en 2018 en comparación con 2019 , 2020 y 2021 (400 casos, 591 casos y 416 casos notificados, respectivamente)25. Esto se puede asignar a los sistemas de reproducción adoptados y las características espaciales y climáticas de cada región encuestada cada año (dado que, como se mencionó anteriormente, se investigaron diferentes regiones durante los cuatro años).

La infección por BTV está muy extendida en diferentes países del mundo con tasas de seroprevalencia variables, incluido el este de Sudán (91,2 %)26, Granada (78,4 %)27, Brasil (64,81 %)28, el suroeste de Etiopía (30,6 %)29, Italia (19 %)30 , Kosovo (11,6 %)31, Argelia (16,44 %)32 y China (6,79 %)33. Asimismo, diferentes estudios de RT-PCR revelaron una viropositividad al BTV del 72,88% en Kosovo31, del 33,6% en Zambia34 y del 20,61% en India35. La diferencia en las tasas reportadas en varios estudios podría deberse a variaciones espaciales y temporales, diferencias en el tamaño de la muestra y técnicas de muestreo, temporada de recolección de la muestra, interacción de los vectores Culicoides, la cobertura de vacunación y la evolución genética del BTV.

Los resultados del presente estudio revelaron una diferencia estadísticamente significativa según el origen geográfico de los animales estudiados. Mostró que la lengua azul está presente en todo Marruecos, entre las altitudes bajas y medias. La distribución altitudinal de BTV está correlacionada con la adaptación de las especies de Culicoides a las condiciones de altitud, particularmente a la temperatura. Algunas especies, como C. imicola, se encuentran en gran abundancia a bajas altitudes con condiciones de temperatura favorables para la replicación del BTV36.

En ovinos, todas las granjas de las ocho regiones encuestadas tenían animales seropositivos. Esta es evidencia de circulación activa de BTV. Las regiones que presentaron las tasas más altas de infección por BTV fueron las regiones de Guelmim-Oued Noun, Béni Mellal-Khénifra, Souss-Massa, Oriental y Tanger-Tétouan-Al Hoceima.

Guelmim-Oued Noun registró la mayor tasa de seropositividad (87,3 %) y viropositividad de BTV (93,6 %). La región está ubicada en la costa sur de Marruecos y se considera la puerta atlántica del Sahara (desierto). El sistema de cría adoptado en esta región se centra en el nomadismo. Los animales están en constante movimiento y están sujetos al estrés del tránsito, otras infecciones concurrentes y otros factores predisponentes que pueden debilitar la inmunidad individual o del rebaño y por lo tanto aumentar la susceptibilidad de los animales a ser infectados.

Béni Mellal-Khénifra tuvo tasas de seropositividad (63,5 %) y viropositividad (38,1 %) igualmente significativas. Esta región tiene un potencial para la producción animal que abarca todas las especies de Marruecos. Predomina la ganadería de razas rústicas adaptadas al contexto local. Los sistemas de crianza practicados son del tipo extensivo, constituyendo la principal ocupación y fuente de ingresos de la población rural. Los animales están siempre en los pastos y por lo tanto en contacto con el vector. La mayoría de las especies de Culicoides están en actividad al anochecer y durante la noche, pero muchas especies de Culicoides están activas durante el día, con dos picos de mordedura: después del amanecer y cerca del atardecer. Estos tiempos de alimentación pueden extenderse durante condiciones de poca luz y nublados, lo que resulta en morder todo el día37. Sin embargo, la alta seroprevalencia en esta región en comparación con la tasa de positividad de RT-PCR podría indicar una circulación antigua del virus de la lengua azul.

Souss-Massa tuvo una tasa notable de seropositividad (50,7%) y viropositividad para BTV (37,8%). La región es un cruce entre el norte y el sur del país. Limita al sureste con Argelia, al suroeste con la región de Guelmim-Oued Noun y al oeste con el Océano Atlántico. Los resultados obtenidos se explican por las características geoclimáticas de esta región y el movimiento trashumante de rebaños provenientes de zonas endémicas del sur. De hecho, en nuestro estudio, las granjas extensivas tenían las tasas más altas de seroprevalencia y positividad de RT-PCR en comparación con las granjas intensivas. Los animales están más expuestos a las picaduras del vector Culicoides y al riesgo de infección por BTV en el pasto que en el establo38. Y con base en los resultados de un estudio en China39, las granjas intensivas tenían tecnologías más avanzadas para reducir los vectores e infecciones de la lengua azul.

La región Oriental, en el noreste de Marruecos, cerca de la frontera con Marruecos, exhibió tasas elevadas de infección por BTV (una tasa de seropositividad y viropositividad de BTV del 40,8% y 56,7%, respectivamente). Su geografía presenta una puerta de entrada o intercambio de vectores infectados. Además, sus condiciones ecológicas favorecen el desarrollo de la población del vector y la aparición de la enfermedad.

La región de Tánger-Tetuán-Al Hoceima también tuvo altas tasas de infección por BTV (una tasa de seropositividad y viropositividad de BTV del 34,8% y 55,7%, respectivamente). Está situado en el noroeste de Marruecos, limita al oeste con el Océano Atlántico y al este con el Mar Mediterráneo. La región es rica en recursos hidrológicos (Oued Loukkos, etc.). El entorno es especialmente agrícola por los ríos y una gran proporción de plantaciones. Estos factores crean un ambiente favorable para la multiplicación de Culicoides.

Estas observaciones sobre la influencia del origen geográfico en los resultados de las ovejas también se pueden aplicar a las cabras, donde las tasas más altas de BTV se registraron en Guelmim-Oued Noun y la región Oriental. Este impacto en la región también se observó en estudios previos39,40, donde se indicó que la dinámica de transmisión de BTV depende significativamente de la región y sus características.

La encuesta se realizó entre marzo y julio (2018-2021). Durante este período, hubo cierta variación en las tasas de infección. March tuvo una alta circulación viral en ovinos y caprinos. Este mes marca la transición del invierno a la primavera. Se caracteriza en Marruecos por temperaturas medias que oscilan entre los 12 y los 24 °C según la región. Estas condiciones climáticas pueden ser favorables para ciertas especies de Culicoides y no para otras. Generalmente, la abundancia estacional de Culicoides difiere entre las especies mostrando tres picos distintos en primavera, verano y otoño. Algunos vectores Culicoides paleárticos, como Culicoides scoticus, generalmente tienen su mayor abundancia en los primeros o últimos meses del año. C. newsteadi, una especie muy abundante en Marruecos, marca un alto nivel de abundancia entre febrero y mayo. Debido a su período de actividad invierno-primavera, las especies de C. newsteadi son candidatas potenciales para la hibernación viral41. Según un estudio de investigación en el norte de Europa42, los Culicoides infectados a principios del invierno podrían pasar el invierno y reiniciar la transmisión del BTV 90 a 120 días o más después. Como resultado, la población limitada de Culicoides activa en invierno sería suficiente para mantener la circulación del virus. También demostró en un estudio de Cerdeña41 que los grupos de C. obsoletus y C. newsteadi fueron positivos para BTV en las capturas durante los meses de invierno-primavera (diciembre-mayo) y, con poca frecuencia, en verano (julio). Por otro lado, otras especies presentan picos de abundancia a finales de primavera, verano y otoño43. La variación en las tasas de infección por BTV observada en la presente investigación podría estar relacionada con las condiciones climáticas de cada región en el momento del muestreo. Como país de la región mediterránea, Marruecos es potencialmente vulnerable a los cambios climáticos, cuyos impactos ambientales probablemente sean amplios y variados en el país. Por lo tanto, la prevalencia de la enfermedad y su distribución geográfica y estacional también podrían cambiar, ya que está estrechamente relacionada con los cambios climáticos y ambientales. De hecho, estos cambios impactan el ciclo de vida del vector y su capacidad y competencia vectorial. En cuanto a Culicoides imicola, el cambio climático podría expandir su rango en latitud y altitud e incrementar su frecuencia reproductiva con más generaciones por año44. Asimismo, el cambio climático podría afectar la duración de la viremia dentro del huésped que puede durar más de 60 días45, particularmente en especies reservorio como el ganado42.

La diferencia no significativa (P ˃ 0.05) en las tasas de seroprevalencia y viropositividad entre ovejas y cabras indica que es probable que ambas especies estén expuestas al mismo riesgo de infección por BTV. Las ovejas son muy susceptibles al BTV con signos clínicos notables27. Sin embargo, las cabras suelen estar asintomáticas o subclínicamente infectadas. La circulación activa de BTV entre las cabras sugiere que esta especie juega un papel importante en la epidemiología de la enfermedad y puede servir como fuente de infección para otros animales susceptibles26,46. Una encuesta serológica realizada en 2005 también ilustró el papel de las cabras en la incidencia de BTV en Marruecos. La seropositividad al BTV fue alta en las cabras (79% en el área declarada infectada y 32% en el área no infectada). La seropositividad en ovejas fue menor, con un 59 % en el área declarada infectada y un 15 % en las demás regiones47. La participación de las cabras también se observó en un estudio realizado en Zambia, donde la prevalencia de BTV en cabras fue significativa34. Resultados serológicos comparables se registraron en 2016 en Egipto48 (ovejas: 41,86 %, cabras: 24 %) y Granada27 (ovejas: 71,7 %, cabras: 80,2 %).

Esta discrepancia observada entre especies se debe presumiblemente a sus diferentes respuestas inmunes a la infección por BTV49 y al hecho de que no existe una política de vacunación contra la lengua azul en cabras en Marruecos.

Durante la infección por BTV, la proporción de tromboxano/prostaciclina (mediadores inflamatorios y vasoactivos) en las ovejas es mayor que en otras especies. Esta diferencia puede explicar la mayor susceptibilidad de las ovejas a la lesión vascular y la trombosis y la intensidad desigual de los signos clínicos entre especies50. La infección natural suele provocar una viremia prolongada de la lengua azul en muchos rumiantes debido a la interacción del virus con los eritrocitos y otros tipos de células sanguíneas51,52. Además, en las ovejas, las células mononucleares de sangre periférica (PBMC) mantienen niveles más altos de replicación viral que las cabras49. El ARN viral se puede detectar hasta 222 días después de la infección mediante RT-qPCR53. Alternativamente, el BTV podría persistir en algunos linfocitos de ovejas (p. ej., células T γδ activadas por inflamación de la piel inducida por picaduras de Culicoides infectados). El virus escapa de los linfocitos infectados a través de la membrana celular. Las proteínas de la cápside externa del BTV estarían cubiertas por una membrana de linfocitos, haciéndolas menos susceptibles a los anticuerpos. Por lo tanto, las partículas virales envueltas pueden unirse a otros linfocitos. Las conexiones directas entre linfocitos infectados y no infectados podrían conducir a la persistencia y transmisión de BTV54. También está documentado que las cabras retienen altos títulos virales del antígeno BTV46 e involucran una amplia gama de genes inmunitarios en los procesos del sistema inmunitario49.

De hecho, en el presente estudio, las explotaciones mixtas que combinaban ovejas con cabras y eventualmente ganado vacuno presentaron mayores tasas de infección de ovejas que aquellas exclusivamente de ovejas. Eso implica que las cabras son reservorios potenciales de BTV, destacando su contribución relevante a la persistencia del BTV en Marruecos.

Los animales examinados en esta encuesta no mostraron síntomas de LA, lo que sugiere una circulación silenciosa de la lengua azul en Marruecos además de las declaraciones anuales de la enfermedad. Como se señaló en Malawi55, la ausencia de manifestación clínica indica que los animales autóctonos tienen un alto grado de resistencia innata. Generalmente, la infección natural también proporciona una protección homóloga a largo plazo. El animal está clínicamente protegido frente al mismo serotipo por el que está infectado56. No obstante, la proporción de animales inmunizados decrece anualmente con el nacimiento de crías y la renovación del rebaño reproductor. La propagación silenciosa de múltiples serotipos en las granjas marroquíes puede contribuir a nuevas variantes y, en consecuencia, a epidemias graves.

El presente estudio encontró una conexión significativa entre las tasas de infección por BTV y la edad de los animales examinados. Las ovejas más viejas tenían seroprevalencias progresivamente más altas que los animales más jóvenes. Sin embargo, el BTV fue más activo en ovejas de 1 año o menos y en aquellas de más de 3 años. Estos hallazgos podrían confirmar la continuación de la infección en Marruecos causada por la exposición recurrente de animales mayores a Culicoides infectados. Los resultados de la RT-qPCR sugieren que los animales jóvenes se vuelven susceptibles a la infección por BTV después de los 6 meses de edad, y esto puede ser secundario a la desaparición de los anticuerpos maternos protectores57. La circulación activa de BTV en ovejas mayores de 3 años confirma fuertemente la reinfección reciente de BTV. En cabras, las tasas de seropositividad y viropositividad de BTV disminuyeron con la edad. Los resultados serológicos no fueron significativos y pueden suponer una persistencia limitada de anticuerpos contra el BTV en cabras con una respuesta inmune diferente según el serotipo involucrado. En un estudio en Liechtenstein58, se observó que la infección de cabras con BTV-25 indujo una activación limitada del sistema inmunitario que resultó en una respuesta inmunitaria débil contra BTV VP7. La viropositividad de BTV en cabras jóvenes indicó que el BTV estaba circulando durante el período de la encuesta59.

Las hembras tuvieron tasas más altas (ELISA y RT-qPCR) que los machos en ovejas. El resultado de RT-qPCR no fue estadísticamente significativo (P ˃ 0.05). Eso implica que ambos sexos tienen el mismo riesgo de infección. La fluctuación en las tasas de seroprevalencia se puede atribuir a las prácticas ganaderas en Marruecos. Las ovejas macho se clasifican normalmente para engorde y, por lo tanto, están protegidas de las picaduras de Culicoides. Además, con frecuencia están programados para la venta y el sacrificio a una edad temprana, lo que da como resultado una mayor proporción de hembras mayores que de machos mayores. No obstante, las hembras se mantienen generalmente para la reproducción y, por lo tanto, están expuestas regularmente a varios episodios de vectores infectados por BTV. Asimismo, generalmente son fisiológicamente activos durante el apareamiento y la lactancia y es probable que sean más vulnerables a la infección por BTV. La diferencia también podría deberse a la susceptibilidad inherente de las hembras a la infección por BTV oa la influencia de otros factores específicos de las hembras57. Como se observó previamente para otras enfermedades, las mujeres pueden tener un mayor número de genes y células inmunes que promuevan una mejor respuesta inmune y una alta producción de anticuerpos (cantidad y calidad)60. Sin embargo, las tasas de infección por BTV fueron más significativas en los machos cabríos que en las hembras. Esto podría explicarse por el hecho de que los machos están más expuestos a las picaduras de Culicoides porque ocupan áreas de distribución diferentes y extensas debido a su comportamiento y uso más amplio del espacio, mientras que las hembras viven en pequeños grupos estables61. Además, dado que los machos cabríos tienen mayor peso que las hembras, se podría considerar la hipótesis que sugiere la posibilidad de una preferencia del vector por animales con mayor masa corporal62. Otros estudios63,64 han informado de manera similar una asociación de la infección por BTV con factores de edad y sexo.

Los anticuerpos contra BTV también fueron altamente detectados en las razas ovinas estudiadas, con un porcentaje significativo en las razas Timahdite y Sardi. RT-qPCR demostró una circulación considerable de BTV con proporciones similares no estadísticamente significativas. Estos altos niveles concuerdan con los hallazgos de un estudio anterior en Marruecos47, que sugiere que estas dos razas son más susceptibles a la infección por BTV que otras en el país. De hecho, después de la epidemia de BTV serotipo 1 registrada en Marruecos en 2006, las ovejas de la región del Medio Atlas, donde domina la raza Timahdite, fueron las más afectadas con las tasas más altas de morbilidad y mortalidad y luego la cuna de las ovejas de raza Sardi47. Múltiples estudios también han informado la influencia de la raza animal en la seroprevalencia, la forma clínica, la morbilidad y las tasas de mortalidad de la lengua azul22,30. La susceptibilidad de esta raza a la lengua azul fue confirmada por investigaciones adicionales65,66. Según estos estudios, las razas ovinas de las regiones subtropicales, donde la enfermedad era endémica, eran más resistentes, mientras que las razas europeas mejoradas eran más susceptibles. Estos pueden explicarse por la variación en la respuesta innata, la cantidad de genes sobreexpresados ​​o subexpresados ​​implicados en la respuesta inmunitaria celular y el momento de la intervención de la respuesta de anticuerpos neutralizantes para cada raza65.

Este estudio es el primero en Marruecos en evaluar las tasas de infección por BTV y los factores de riesgo de su transmisión entre pequeños rebaños de rumiantes. Las investigaciones serológicas y moleculares actuales revelaron que el BTV es endémico en todo el país. La evolución epidemiológica de la lengua azul en Marruecos puede explicarse por la ausencia de un programa de vacunación preventivo eficaz y sostenible, la coexistencia de reservorios y animales susceptibles, la respuesta del huésped a la infección y la circulación silenciosa del BTV dentro del ganado marroquí. El factor trashumancia y el limitado control de los movimientos de animales susceptibles favorecen la circulación del BTV en todo el país. Además, las recientes extensiones del biotopo de Culicoides, los mecanismos de hibernación y las variaciones en la estacionalidad de las especies de Culicoides se atribuyen a la persistencia del BTV en Marruecos. La edad, el sexo, la raza, la estación, la geografía y, lo que es más importante, el tipo de reproducción son factores de riesgo esenciales que influyen en la infección por lengua azul.

Por tanto, un estudio más sistemático basado en la identificación y aislamiento de diferentes cepas de BTV que circulan en Marruecos, una estrategia de control consistente y bien definida basada en programas de vacunación, así como la vigilancia de vectores y la limitación del transporte de animales entre diferentes regiones del país, son esenciales para prevenir y controlar la lengua azul.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.

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Esta investigación recibió financiación del proyecto UE Horizonte 2020 "PALE-Blu-Understanding patógenos, medio ambiente ganadero, interacciones relacionadas con la lengua azul", en virtud del acuerdo de subvención n.º 727393. Los autores expresan su agradecimiento a la Oficina Nacional de Seguridad Alimentaria (ONSSA) por su ayuda. en el campo.

Unidad de Microbiología, Inmunología y Enfermedades Infecciosas, Departamento de Patología y Salud Pública Veterinaria, Institut Agronomique et Vétérinaire Hassan II, Rabat-Instituts, BP: 6202, Rabat, Marruecos

Soukaina Daif, Ikhlass El Berbri y Ouafaa Fassi Fihri

Oficina Nacional de Seguridad Alimentaria (ONSSA), Rabat-Instituts, BP: 6202, Rabat, Marruecos

Youssef Lhor

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OFF, IEB, YL y SD diseñaron y coordinaron el trabajo. SD e IEB lideraron las acciones sobre el terreno. SD realizó el análisis de laboratorio, analizó los datos, realizó el análisis estadístico, escribió el manuscrito y produjo todas las cifras. OFF, IEB y YL revisaron y editaron el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Soukaina Daif.

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Daif, S., El Berbri, I., Lhor, Y. et al. Estudio de prevalencia serológica y molecular del virus de la lengua azul en pequeños rumiantes domésticos en Marruecos. Informe científico 12, 19448 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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Recibido: 23 Abril 2022

Aceptado: 09 noviembre 2022

Publicado: 14 noviembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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