Comunidades de nemabiomas de estróngilos parásitos en rumiantes salvajes en Suecia

Parásitos y vectores volumen 15, Número de artículo: 341 (2022) Citar este artículo

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Los anfitriones de la vida silvestre pueden servir como reservorios para los estróngilos, que pueden transmitirse al ganado doméstico. Por lo tanto, los estudios que evalúan las composiciones de nemabioma en rumiantes silvestres son de gran utilidad para evaluar la posibilidad de transmisión de importantes nematodos patógenos a las ovejas domésticas en Suecia.

Primero, se recolectaron muestras fecales de corzos (n = 125), gamos (n = 106), ciervos rojos (n = 18) y muflones (n = 13) en el centro sur de Suecia durante la temporada de caza en 2019. Segundo, después del examen fecal, se cultivaron muestras y se recolectaron las larvas, seguido de extracciones de ADN. En tercer lugar, se codificaron todas las muestras y se procesaron para el análisis de secuencias en la plataforma PacBio. Finalmente, el análisis de secuencias bioinformáticas se realizó con DADA2, mientras que la diversidad y riqueza de especies, así como las interacciones entre los diferentes huéspedes, se calcularon y analizaron en R.

Se encontraron secuencias de nematodo ITS2 en 225 de 262 (86%) muestras. En total se identificaron 31 taxones, entre los cuales 26 (86%) a nivel de especie. Estos se encontraron en diferentes combinaciones, entre las que 24 (77%) se dieron en corzo, 19 (61%) en gamo, 20 (65%) en ciervo y 10 (32%) en muflón. Se sabe que cinco de las especies encontradas están asociadas con el ganado (Chabertia ovina, Haemonchus contortus, Oesophagostomum venulosum, Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus axei). Sin embargo, en el presente estudio, la abundancia relativa y la prevalencia de la mayoría de estas especies fueron bajas. La excepción más llamativa fue T. axei, que fue relativamente abundante en todos los hospedantes de vida silvestre. Principalmente una amplia gama de nematodos específicos de la vida silvestre, como Ostertagia leptospicularis y Spiculopteragia spp. se identificaron, incluido el nematodo invasivo Spiculopteragia houdemeri, que se encontró por primera vez en ciervos, gamos y muflones en Suecia. La diferencia en el número de especies compartidas entre el muflón y todos los cérvidos (n = 6) fue menor que entre los tres cérvidos (n = 8).

En este estudio, investigamos la estructura de la comunidad de nematodos intestinales parásitos en cuatro huéspedes de la vida silvestre y descubrimos que la mayoría de las especies de parásitos identificadas eran específicas de la vida silvestre. También encontramos una nueva especie potencialmente invasora no reportada antes. Después de comparar el nemabioma de los huéspedes de la vida silvestre en este estudio con un estudio anterior en ovejas de la misma región geográfica, concluimos que el potencial de transmisión horizontal parece ser relativamente bajo. Aún así, las infecciones cruzadas de nematodos entre la caza y las ovejas no pueden ignorarse por completo.

El interés por los helmintos de la vida silvestre ha aumentado en los últimos años debido a las posibles implicaciones económicas para el ganado doméstico. En primer lugar, se ha establecido que varios ungulados silvestres pueden actuar como reservorios de parásitos generalistas, que a su vez pueden transmitirse de forma cruzada al ganado [1,2,3]. En segundo lugar, se ha sugerido que el cambio climático puede tener consecuencias que afecten la biología de transmisión de parásitos entre la vida silvestre y los animales domésticos. Por ejemplo, en el caso del corzo (Capreolus capreolus), la expansión de las poblaciones y el cambio de hábitat han alterado el rango de hospedantes [4]. Con una tendencia general hacia temporadas de pastoreo más cálidas y húmedas, esto eventualmente puede conducir a una mayor exposición a patógenos en el ganado cuando interactúan diferentes especies huésped [5]. En tercer lugar, la exposición alterada también puede ser el resultado de un mayor comercio de animales de caza infectados entre regiones distantes. Algunos ejemplos son las recientes introducciones de Ashworthius sidemi y Spiculopteragia houdemeri en Europa. Ambas especies se consideran parásitos invasores originarios de Asia y se han ido extendiendo por Europa Central desde la segunda mitad del siglo XX [6,7,8,9].

Cuando se trata de infecciones por nematodos en pequeños rumiantes, por razones obvias, la atención se centra principalmente en patógenos naturales como Haemonchus contortus, Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus axei [3, 10]. Los tres son nematodos estróngilos abomasales importantes en las ovejas domésticas, entre los cuales, en particular, H. contortus y T. axei se han registrado en diferentes combinaciones, especialmente en corzos (Capreolus capreolus) en toda Europa [11,12,13,14,15,16 ,17,18,19,20], pero también en gamos (Dama dama) en Polonia [18], así como en ciervos rojos (Cervus elaphus) en Italia y Polonia [18, 21]. Tanto H. contortus como T. circumcincta [22] se encuentran hoy en día comúnmente en rebaños de ovejas en la parte centro-sur de Suecia, mientras que la presencia de T. axei es más esporádica, como se muestra en un estudio de nemabioma realizado en muestras recolectadas de 61 animales comerciales. granjas [23]. Aunque H. contortus, que se considera globalmente el parásito patógeno individual más importante en las ovejas [22], era poco común en el corzo sueco en el pasado, durante décadas se ha sugerido que este parásito podría transmitirse de los huéspedes de la vida silvestre a las ovejas [ 24]. Sin embargo, se desconoce qué tan extendida está esta especie en los corzos en la actualidad y si tiene lugar la transmisión a través de otros huéspedes salvajes. Sin embargo, existe evidencia experimental [25], así como un estudio genético de especímenes recolectados de diferentes huéspedes en el área alpina, lo que sugiere que sí ocurre transmisión entre rumiantes salvajes y domésticos [26]. Del mismo modo, se ha demostrado que T. axei es un generalista cosmopolita que muestra altas tasas de flujo de genes entre especies huésped simpátricas [27]. Además de estos nematodos, Chabertia ovina y Oesophagostomum venulosum, también pueden transmitirse entre los rumiantes salvajes y las ovejas [3]. Sin embargo, según el conocimiento general, estas dos especies son inusuales y no se consideran patógenos importantes para las ovejas en Suecia.

Debido a que está bien documentado que los rumiantes salvajes comparten algunos nematodos con el ganado doméstico, teóricamente también pueden transmitir gusanos portadores de alelos determinantes de la resistencia a los antihelmínticos, así como genotipos susceptibles [28]. Junto con los niveles emergentes de resistencia antihelmíntica en los nematodos del ganado rumiante europeo, principalmente asociados con H. contortus y T. circumcincta [29], se ha propuesto el papel de la vida silvestre como vectores de cepas resistentes. Mientras que Chintoan-Uta et al. [17] concluyó que el corzo tiene el potencial de adquirir H. contortus resistente del ganado, Brown et al. [30] sugirieron que los anfitriones de la vida silvestre podrían contribuir igualmente a retrasar la propagación al actuar como una fuente de refugio no tratada. Esto se confirmó aún más en un estudio húngaro en el que H. contortus fue compartido por ovejas y corzos, pero el genotipo sensible homocigoto fue más común en estos últimos [19]. Por lo tanto, incluso si la transmisión de genotipos resistentes de H. contortus entre animales domésticos y salvajes se ha verificado experimentalmente en un pastizal compartido, no se garantiza que ocurra en las granjas [25].

En primer lugar, la probabilidad de transmisión cruzada de parásitos entre diferentes especies huésped se ve afectada por la densidad de animales infectados en los pastos compartidos donde comparten los mismos recursos [3, 31]. Aunque se sabe que algunos parásitos infectan a huéspedes estrechamente relacionados, al mismo tiempo está bien establecido que puede haber diferencias en la susceptibilidad y la fecundidad del parásito en diferentes especies de huéspedes. Por ejemplo, según un estudio experimental, el muflón europeo arrojaba > 20 000 huevos de H. contortus por gramo de heces 11 semanas después de la infección [25]. Además, la capacidad de desarrollo y supervivencia de los estadios de vida libre de los parásitos juega un papel fundamental, ya que estos son clave en el proceso de transmisión. Por ejemplo, en una investigación canadiense sobre la ecología de las etapas de vida libre de los estróngilos en el ganado, se reveló que una gran cantidad de larvas permanecían en las heces al final de la temporada de pastoreo, pero las precipitaciones a corto plazo tenían un efecto importante en la migración. de larvas en pasto [32]. Como resultado, los parásitos transmitidos por los pastos muestran patrones estacionales de infección, que son muy sensibles tanto al cambio climático como al uso de la tierra. Al igual que otros organismos, los nematodos se adaptan a las condiciones del entorno local [33]. Por lo tanto, la sensibilidad de las etapas de vida libre de diferentes especies ha evolucionado de manera diferente como respuesta a la temperatura y los niveles de humedad en el medio ambiente. Por ejemplo, las larvas infectantes de algunas especies, como Ostertagia spp. y Trichostrongylus spp., en general se adaptan al frío y pueden pasar el invierno en el pasto si no se ingieren durante el primer año [34], mientras que otros, como H. contortus, parecen sensibles a temperaturas < − 3 ℃, aunque este particular La especie se extiende por toda la región Holarctic [35]. En resumen, es probable que el riesgo de transmisión cruzada de nematodos entre la vida silvestre y los huéspedes domésticos también se vea influido por la estrategia de hibernación empleada por las diferentes especies de parásitos.

Tradicionalmente, las comunidades de nematodos en la vida silvestre han sido identificadas por criterios morfológicos en gusanos macho adultos recuperados en la necropsia. Con los avances en las tecnologías moleculares, hoy en día es posible utilizar muestras fecales para determinar los géneros y/o especies presentes. Recientemente, se ha desarrollado un método para identificar simultáneamente todos los estróngilos posibles, que son los parásitos más abundantes y diversos en los rumiantes del ganado, basado en la secuenciación de próxima generación del amplicón de ADNr espaciador 2 interno transcrito [36]. Esta tecnología también se ha utilizado para estudiar muestras de corzos en Francia [15], así como de otros ungulados salvajes en los EE. UU. [28]. Las ventajas más importantes de este enfoque son una mayor sensibilidad y especificidad, así como la cuantificación imparcial de comunidades enteras de nematodos parásitos y el alivio de los problemas asociados con las especies crípticas [36].

Actualmente, solo hay un conocimiento limitado sobre los helmintos que se encuentran en la vida silvestre sueca, ya que se han realizado pocos estudios sistemáticos a nivel nacional centrados en los nematodos parásitos. Hasta donde sabemos, solo hay dos estudios publicados: el primero se basa en gusanos adultos extraídos de la ingesta de corzos (n = 306) y alces (Alces alces) (n = 19) realizados a fines de la década de 1960 [ 24], mientras que el segundo se basa en muestras de alces muertos o debilitados (n = 50) [37]. La presente investigación se centra en las especies de ciervos en áreas donde se encuentran la mayoría de las granjas de ovejas en Suecia: corzos, gamos y, en cierta medida, también ciervos y muflones (Ovis aries musimon). Los tres cérvidos son bastante comunes en Suecia, pero el muflón es raro [38]. Entre estos, el corzo tiene la mayor abundancia en Suecia y ha estado presente durante más de 100 años en toda el área de muestreo. Es el único cérvido de la isla de Gotland. Los ciervos en barbecho y rojos han aumentado en el continente durante los últimos 30 años en las partes del sur del país (www.viltdata.se, alojado por la Asociación Sueca de Cazadores, 2022). El muflón se considera una especie exótica en Suecia, y la última estimación de población realizada en 2005 estimó la población en aproximadamente 1000 animales [38, 39]. En el presente estudio, investigamos las comunidades de nemabiomas de estróngilos en dichos anfitriones de vida silvestre para proporcionar datos de referencia para comprender y evaluar mejor el riesgo de un intercambio de parásitos entre rumiantes salvajes y domésticos.

Antes de la temporada principal de caza de agosto a noviembre de 2019, se informó a los cazadores sobre el estudio a través de la prensa de caza y se les pidió que participaran. A los que aceptaron participar se les indicó cómo recolectar y almacenar (+ 4 ℃) muestras fecales del recto de ciervo, gamo, corzo y muflón en bolsas herméticas con cierre hermético antes de enviarlas al laboratorio. Después de recibir las muestras en nuestro laboratorio por correo o por envío directo, se almacenaron a corto plazo a + 4 ℃ antes de su posterior procesamiento. Junto con otras 29 muestras de corzo de Vidilab AB, recibimos un total de 18 muestras fecales de ciervo rojo, 106 muestras de gamo, 125 muestras de corzo y 13 muestras de muflón. Los sitios donde los animales fueron (cazados y) muestreados se distribuyeron por todo el sur de Suecia (Fig. 1). Los recuentos de huevos fecales se analizaron utilizando un protocolo McMaster modificado [40]. Los coprocultivos se establecieron utilizando las heces restantes, y las larvas L3 se recolectaron utilizando el método de placa de Petri invertida como se describió anteriormente [41]. Además de estas muestras, también recibimos coprocultivos L3 de un laboratorio de diagnóstico comercial. El ADN total se extrajo de las larvas usando el kit de tejido de ADN Nucleospin (Macherey-Nagel) de acuerdo con el protocolo del fabricante.

Mapa sobre los lugares de muestreo en el sur de Suecia. En la isla de Gotland (a la izquierda de la figura), solo están presentes los corzos

Cada muestra se amplificó utilizando los cebadores de ADN ribosómico (NC1-NC2) de la región espaciadora transcrita interna 2 (ITS2) del nematodo universal, que se combinaron con códigos de barras únicos de 8 pb antes de agruparlos para la secuenciación. En resumen, las reacciones de PCR de 50 µl se realizaron por duplicado y se limpiaron con perlas magnéticas AMPure XL. Los productos de PCR limpios se agruparon en cantidades iguales antes de la secuenciación en la plataforma de secuenciación de Pacific Biosciences con celda SMRT V3 RSII en SciLifeLab, Uppsala, Suecia. Para más detalles, véase Halvarsson y Höglund [23].

Cada uno de los grupos de secuenciación se desmultiplexó utilizando lima v2.4 (https://github.com/PacificBiosciences/barcoding) (lima reads.fq.gz barcodes.fasta demux.fastq -hifi-prefix SYMMETRICS). El paquete DADA2 [42] en R se usó aquí para inferir variantes de secuencia de amplicón (ASV) del conjunto de datos secuenciados. Primero, se eliminaron las lecturas que contenían nucleótidos no resueltos (maxN = 0). En segundo lugar, se eliminaron los cebadores de ambos extremos de las secuencias de amplicón (dada2::removePrimers). En tercer lugar, se eliminaron las secuencias con un número de error superior al esperado (maxEE = 2) y las secuencias < 200 pb, mientras que las tasas de error de secuenciación (learnErrors, errorEstimationFunction = PacBioErrfun) se estimaron y utilizaron para corregir el conjunto de datos. En cuarto lugar, los datos de muestra se desreplicaron (derepFastq). En quinto lugar, las muestras se infirieron con el conjunto de datos desreplicados como datos de entrada (dada). Finalmente, se eliminaron las quimeras [removeBimeraDenovo(method='consensus')] y se realizó la asignación taxonómica de ASV (assignTaxonomy) utilizando la base de datos taxonómica de nematodos ITS2 (v1.2.0), descargada de https://www.nemabiome.ca/its2 -base de datos.html [36, 43]. Para tener en cuenta las contaminaciones, se filtraron las lecturas únicas de cada ASV, así como los ASV con un recuento de lecturas de <0,5 % del total, por muestra [44]. Además, las muestras con < 200 lecturas se eliminaron de análisis posteriores [23]. La herramienta de búsqueda de alineación local básica (BLAST) disponible en GeneBank (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/) se utilizó para verificar la asignación correcta de especies y completar los datos taxonómicos faltantes para ASV no resueltos en función de la identidad. . Se eliminó la asignación de ASV a organismos distintos de los nematodos parásitos. La asignación de especies a un ASV solo se consideró si el porcentaje de identidad era ≥ 98,5% de la secuencia de referencia. Todas las lecturas de ASV identificadas con la misma identidad taxonómica (es decir, especies, según la similitud de secuencia alineada con la base de datos de referencia) se fusionaron. Este agrupamiento de especies reduce cientos/miles de ASV en un puñado de especies y es un paso importante en el análisis de nemabiomas. Cuantos más ASV se encuentren pertenecientes a la misma especie, más genéticamente diversa será esa especie. Por ejemplo, agrupamos diferentes ASV en Trichostrongylus sp. A y Trichostrongylus sp. B basado en la similitud de secuencia y la mejor secuencia coincidente en nuestras búsquedas BLAST. Finalmente, el conjunto final de datos de especies se utilizó para análisis estadísticos.

Todos los análisis estadísticos se realizaron en R v4.2.0 (lanzado el 22 de abril de 2022) [45]. La riqueza de especies se calculó sumando todas las especies y, después de estandarizar los recuentos de lectura en función de las frecuencias relativas, se calcularon los índices de diversidad alfa inversa de Simpson y Shannon-Wiener utilizando el paquete R vegan v2.5.7. Se utilizó el paquete VennDiagram v1.7.1 para crear el diagrama de Venn, mientras que el gráfico UpSet se creó con el paquete ComplexUpset v1.3.3, donde se implementó un corte de hosts en n = 3 y se combinó en la figura 5. Los gráficos se visualizaron utilizando ggplot v3 .3.5.

Después de filtrar y agrupar ASV con DADA2, se conservaron 13/18 ciervos, 86/106 gamos, 114/125 corzos y 12/13 muflones. En total, se obtuvieron 884.113 lecturas de las muestras (en promedio 3929, oscilando entre 202 y 7931 lecturas por muestra). El agrupamiento de ASV arrojó 916 ASV que representan 31 especies de nematodos, entre las cuales 26 (84%) se identificaron a nivel de especie. La mayor diversidad se encontró en el corzo (n = 24), seguido del gamo (n = 19), el ciervo (n = 20) y el muflón (n = 10), y el número de especies difirió significativamente entre los hospederos ( GLM Riqueza de especies, F = 4.44, df = 3, P = 0.0047). Además, la diversidad media de especies en muestras de varios huéspedes, medida por los dos índices de diversidad alfa, fue significativamente diferente entre los grupos. El muflón tuvo los valores de diversidad más bajos, mientras que el ciervo rojo los más altos (GLMInverseSimpsons, F = 6.88, df = 3, P = < 0.0001; GLMShannon-Wiener, F = 5.93, df = 3, P = < 0.0001) (Fig. 2) . Entre las especies identificadas, nueve dominaron: Chabertia ovina, Oesophagostomum venulosum, Ostertagia leptospicularis, Ostertagia sp., Spiculopteragia asymmetrica, Spiculopteragia boehmi, Spiculopteragia houdemeri, Trichostrongylus axei y Trichostrongylus sp. B. Juntas, estas nueve especies representaron 837464 (94,7 %) lecturas y formaron 627 (68 %) ASV (Tabla 1 y Fig. 3).

Parcelas de diversidad de parásitos para las cuatro especies hospedantes. Riqueza de especies para las cuatro especies hospederas (A), donde el mayor número de especies de parásitos se encontró en un ciervo rojo individual. El índice de diversidad de Simpson inversa (B) y el índice de Shannon-Wiener H' (C) son dos medidas diferentes de diversidad alfa para la especie huésped. Los diagramas de caja dentro de los diagramas de violín muestran valores medianos

Diagrama de barra de resumen de composición de especies. Frecuencias medias para la composición del nemabioma para las cuatro especies hospedantes donde Trichostrongylus axei es un parásito común en todos los hospedantes

Por el contrario, el muflón presentó el mayor número de huevos de nematodos por gramo (EPG) de heces (EPG media: 517, SD = 392), seguido del corzo (EPG media: 152, SD = 237), gamo (EPG media: 68 , DE = 108) y el ciervo, que es el que menos (EPG media: 7, DE = 19) (Fig. 4A). La riqueza de especies de parásitos no se vio afectada por EPG (GLM: t = 28.74, df = 187, P = 0.086), ni la cantidad de muestra fecal procesada para coprocultivo (GLM: t = 10.72, df = 54, P = 0.54) ( Figura 4B, C).

Efectos de EPG y muestra fecal en la riqueza de especies. La mayoría de las muestras tenían EPG bajo, pero el muflón tenía en promedio el recuento de EPG más alto (A). La riqueza de especies aumentó con mayor EPG (B), pero la muestra fecal para coprocultivos no afectó la riqueza de especies (C)

El número de huéspedes infectados con una especie en particular varió según la especie huésped. Las tres especies más prevalentes en corzos fueron: O. leptospicularis (82%), S. boehmi (62%) y Trichostrongylus sp. B (50%); en gamos: Ostertagia sp. (49 %), S. asimétrica (67 %) y T. axei (42 %); en ciervo rojo: O. leptospicularis (33%), S. asimetrica (67%) y T. axei (42%); en muflón: O. leptospicularis (38%), Teladorsagia circumcincta (62%) y T. axei (92%). Para obtener detalles sobre la ocurrencia y la abundancia relativa de todas las especies de parásitos en cada especie huésped, consulte la Tabla 1.

Después de unir diferentes ASV pertenecientes a la misma especie (es decir, realizar un agrupamiento de especies) según la similitud de NCBI BLAST, encontramos 31 taxones únicos. Seis especies (19 %) fueron compartidas por todas las especies hospedantes: Oesophagostomum venulosum (con una abundancia relativa baja en cérvidos, 2–9 % e insignificante en muflones, < 1 %), O. leptospicularis (baja a moderada en todos los hospedantes, 1,5– 30%), Ostertagia sp. (insignificante en corzo y muflón, < 1%, y niveles bajos en gamo y ciervo, 8 y 9%), S. asimetrica (insignificante en corzo y muflón, < 1% y moderada en gamo y ciervo, 24 y 48%), Teladorsagia circumcincta (insignificante en todos los hospedantes, < 1%) y T. axei (niveles altos en muflones, 84% pero también de bajos a moderados en los demás hospedantes, 10-26%) (Fig. 5). Trichostrongylus axei fue una de las especies con mayor diversidad genética en función del número de ASV. También parece ser generalista, ya que los 12 ASV más comunes se encontraron en todas las especies huésped.

Especificidad del huésped y composición de la comunidad. El diagrama de Venn en la esquina superior izquierda muestra el número de especies de parásitos únicas y compartidas en las cuatro especies huésped. Seis especies fueron compartidas por todos los huéspedes (Oesophagostomum. venulosum, O. leptospicularis, Ostertagia sp., Spiculopteragia asymmetrica, Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus axei). El diagrama alterado muestra las combinaciones de parásitos que se pueden encontrar en al menos tres hospedadores, donde la combinación más común (Spiculopteragia asimetrica y Ostertagia sp.) se encontró en 13 hospedantes de gamos. El parásito más comúnmente identificado, Ostertagia leptospicularis, se encontró en 136 huéspedes

En cérvidos, 13 (42%) especies de parásitos fueron compartidas en al menos dos de las especies hospedantes, las cuales no se encontraron en muflones. Estos fueron: Chabertia ovina (en baja prevalencia en corzo y moderada en corzo, 1% y 26%), Coronocyclus coronatus (baja prevalencia en corzo y gamo, 1% y 2%), Cyathostomum catinatum (baja prevalencia en corzo y ciervo, 4% y 6%), Cylicocyclus nassatus (prevalencia baja en corzo y gamo, 6% y 1%, y moderada en ciervo, 17%), Cylicostephanus calicatus (prevalencia baja en todos, 1-6 %), Cylicostephanus longibursatus (baja prevalencia en gamos y corzos, 1% y 4%), Cylicostephanus minutus (baja prevalencia en corzos y corzos, 2% y 6%), Dictyocaulus sp. (prevalencia baja a moderada en total, 2–11 %), Haemonchus contortus (prevalencia baja a moderada en total, 2–17 %), Oesophagostomum dentatum (prevalencia baja en total, 2–11 %), S. boehmi (en un alta prevalencia en corzo, 62%, pero de baja a moderada en gamos y ciervos, 8% y 22%), Trichostrongylus sp. A (baja prevalencia en todos, 2–6%) y Trichostrongylus sp. B (con una prevalencia alta en corzos, 50 %, pero de baja a moderada en gamos y ciervos, 4–11 %) (Tabla 1).

Además, identificamos diez especies (32%) que solo se encontraron en una especie hospedante, entre las que destacan dos en muflón (Cooperia oncophora y Muellerius capillaris), tres en ciervo (Cylicostephanus goldi, Elaphostrongylus rangiferi, Strongylus vulgaris) y cinco en el corzo (Cylicocyclus ashworthi, Cylicocyclus leptostomus, Mazamastrongylus dagestanica, Ostertagia ostertagi, Trichostrongylus colubriformis), mientras que el gamo no tenía especies únicas. (Figura 5). Sin embargo, la mayoría de estos eran poco comunes y solo se encontraron en unos pocos individuos huéspedes, excepto M. dagestanica, que se encontró en hasta 11 de 125 (9%) y con una abundancia relativa promedio de 14% (que varía entre 0.1 y 98%) en corzo.

Debido a que los rumiantes salvajes pueden actuar como reservorios de ciertos nematodos, pueden desempeñar un papel clave en la configuración de la distribución espacial de las comunidades de nematodos en el pastoreo de ganado doméstico. Además del hecho de que el conocimiento de la diversidad biológica de parásitos en huéspedes silvestres es de interés biológico general, esto justifica el estudio de la composición del nemabioma de los ungulados silvestres desde una perspectiva veterinaria. En el estudio actual, que se centra en el papel de ciertos animales salvajes que actúan como reservorios de nematodos estrongilos en ovejas, identificamos 31 especies de las cuales 24 (77 %) en corzos, 19 (61 %) en gamos, 20 (65 % ) en ciervo y 10 (32%) en muflón, mediante secuenciación de nemabioma, realizada en muestras de heces cultivadas que contenían larvas de nematodos. Entre las especies identificadas, tan solo 15 (48 %) componían > 99 % de las lecturas recuperadas. Las tres especies más comunes fueron: O. leptospicularis, S. boehmi y Trichostrongylus sp. B en corzo; S. asimétrica, Ostertagia sp. y T. axei en gamos; O. leptospicularis, S. asymmetrica y T. axei en ciervo y O. leptospicularis, T. circumcincta y T. axei en muflón. Cuando se fusionaron, estos representaron el 85% del número total de lecturas. De particular interés es que, además de T. axei, también identificamos cuatro especies, que se han informado recientemente en ovejas domésticas, en la misma región geográfica [23, 44]. Entre estos, solo se encontró T. axei en niveles bajos a altos en los huéspedes de la vida silvestre. Por el contrario, las estimaciones de abundancia relativa para las especies que se sabe que se encuentran en las ovejas (C. ovina, H. contortus, O. venulosum y T. circumcincta) fueron de insignificantes a bajas y/o ausentes en algunos huéspedes de vida silvestre. Combinados, estos resultados sugieren que los ungulados investigados pueden desempeñar un papel en la propagación de nematodos parásitos en los pastos donde pasta el ganado doméstico. Sin embargo, dado que los perfiles del nemabioma en las ovejas domesticadas y los huéspedes silvestres estudiados se ven tan diferentes, parece poco probable que esto ocurra. Aún así, no se puede ignorar el riesgo de transmisión cruzada de, por ejemplo, H. contortus.

Como señalaron Poulin y Mouillot [46], la especificidad de los parásitos helmintos por hospedador aumenta con la disminución de la distinción taxonómica entre sus especies hospedantes. De 31 especies identificadas en nuestro estudio, 21 (68%) ocurrieron en más de un tipo de huésped, mientras que 10 (32%) ocurrieron en una sola especie de huésped. Sin embargo, solo seis especies (O. venulosum, O. leptospicularis, Ostertagia sp., S. asymmetrica, T. circumcincta y T. axei) se encontraron con abundancias relativas variables en los cuatro huéspedes silvestres. Esto está en línea con Wyrobisz-Papiewska et al. [47], quienes, basándose en un enfoque combinado morfológico-molecular, concluyeron que, por ejemplo, O. leptospicularis es generalista en huéspedes cérvidos y bóvidos. Del mismo modo, se ha demostrado que T. axei es generalista [27]. Por otro lado, también se identificaron otras seis especies (C. calicatus, H. contortus, O. dentatum, S. asymmetrica y Trichostrongylus sp. B), que solo compartían todos los cérvidos pero no el muflón. Así, según nuestros datos, el número de especies que se repartieron entre los cérvidos fue superior al de los muflones. Esto está de acuerdo con [3], quien afirmó que los helmintos especialistas tienden a ocurrir en un par de especies de rumiantes estrechamente relacionadas. Aunque O. leptospicularis y T. axei estuvieron entre las especies representadas con mayor frecuencia en todas las especies hospedantes incluidas en el estudio, los cérvidos se infectaron con mayor frecuencia con nematodos bien conocidos que son específicos de la vida silvestre, como los del género Spiculopteragia y dos Trichostrongylus no identificados. spp. En cambio, los pocos muflones estaban infectados principalmente por nematodos que comparten con los ovinos como Oesophagostomum spp., T. circumcincta y T axei, aunque otros como S. asymmetrica, S. houdemeri y Ostertagia sp. también se compartían con los ciervos.

Sorprendentemente, el muflón, a diferencia de los cérvidos del presente estudio, no estaba infectado con H. contortus, que es un parásito que sobrevive principalmente a los inviernos dentro de su huésped como larvas detenidas en Suecia [48]. Como es bien sabido que el muflón es más susceptible a H. contortus que los cérvidos [25], es probable que no identifiquemos esta especie en nuestro conjunto de datos debido al tamaño de muestra limitado para este huésped (n = 12). Sin embargo, la observación está en línea con Balicka-Ramisz et al. [49], quienes tampoco encontraron H. contortus en muflones en un estudio anual realizado en Polonia. Por otro lado, prevaleció en el muflón tanto de la región alpina de Italia [14] como de España [50]. Por el contrario, encontramos H. contortus en corzo, gamo y ciervo. Este hallazgo es consistente con algunos estudios [16, 18, 20, 21, 51] pero no con otros, donde entre el 20 % y más de la mitad de los animales examinados estaban infectados con H. contortus [11, 13, 17, 19]. Aunque la abundancia relativa de H. contortus fue insignificante en todos los huéspedes, encontramos que la prevalencia en el ciervo rojo era mayor que en el corzo y el gamo. Además, de acuerdo con el presente estudio, parece que H. contortus es en general más raro que T. axei en los cérvidos [16, 20, 21, 52]. Curiosamente, en el presente estudio encontramos que T. axei era uno de los parásitos más prevalentes con un 38 % de corzos, un 42 % de gamos, un 50 % de ciervos y un 92 % de muflones infectados. Esto está de acuerdo con Bolukbas et al. (2012) y Chintoan-Uta et al. [17], quienes reportaron estimaciones de prevalencia para T. axei en corzos entre 67 y 80%. Nuestras cifras de prevalencia de T. axei presentadas aquí (38 %) también son más altas que las informadas anteriormente para el corzo en Suecia (11 %) [24], así como en algunos otros países europeos [16, 18, 20]. Además, nuestras cifras actuales para ciervos rojos y gamos (50 % y 42 %, respectivamente) son más altas que las de otros estudios (1–20 %) [14, 17, 18, 21, 50, 53]. En cualquier caso, si los hospedadores silvestres de nuestra investigación actúan como reservorios, parece contradictorio que T. axei, a diferencia de H. contortus, sea inusual en ovejas domésticas de la misma región. En nuestro estudio, encontramos que T. axei era la especie dominante en el muflón, mientras que era mucho menos prevalente en los ciervos. Los 12 haplotipos (ASV) con los números de lectura más altos se encontraron en todas las especies huésped, lo que respalda la opinión de que T. axei es un verdadero generalista. Sin embargo, como sugieren Walker y Morgan [1], la transmisión real de nematodos entre la vida silvestre y el ganado no está garantizada simplemente por el hecho de que la misma especie de parásito esté presente en múltiples huéspedes. En consecuencia, se requieren estudios de población similares a los de Archie y Ezenwa [27], que examinaron la variación genética también en otras regiones genéticas además de ITS2 de diferentes aislamientos del mismo parásito de varias especies hospedadoras, antes de sacar conclusiones más definitivas sobre el papel real de la vida silvestre. Se pueden dibujar anfitriones.

La identificación adecuada de los parásitos en las diferentes especies huésped es, por supuesto, fundamental para comprender las posibilidades de transmisión cruzada entre ellos. Incluso si algunos miembros, como los de la superfamilia Trichostrongylidae, a primera vista parecen ser bastante específicos de una especie o familia de huéspedes, otros se observan en una amplia variedad de especies huéspedes. Como sugirieron Suárez y Cabaret [57], tanto la especificidad del huésped como el ambiente juegan un papel importante en la configuración de la composición de especies, incluso si el impacto de cada factor no se puede evaluar fácilmente. Como a veces es difícil distinguir especies estrechamente relacionadas únicamente sobre la base de características morfológicas, generalmente se requiere confirmación por métodos moleculares [54]. Esto se debe a que existe una fuerte evidencia de la presencia de morfos entre varios miembros de la familia Trichostrongylidae. Hay, por ejemplo, evidencia genética de que T. circumcincta, Teladorsagia trifurcata y Teladorsagia davtiani, que se han descrito en una amplia gama de huéspedes silvestres y domésticos, son una sola especie [55]. Los datos genéticos también implican que S. asymmetica y Spiculopteragia quadrispiculata constituyen variantes morfológicamente distintas de una sola especie [56]. De manera similar, se ha sugerido que O. colchidae y O. leptospicularis representan un solo par de especies [57]. Sin embargo, también hay pruebas sólidas que sugieren que O. leptospicularis es una especie críptica, ya que se ha demostrado experimentalmente que la cepa de vida silvestre es distinta de la cepa de bóvidos [47]. Además, a veces se produce la hibridación entre especies estrechamente relacionadas, por ejemplo, entre Haemonchus spp. durante condiciones de pastoreo comunal en los trópicos [58]. Combinados, estos fenómenos (especies polimórficas y crípticas, hibridación) parecen comunes entre los nematodos trichostrongylid. Esto se ilustra en nuestro estudio ya que las especies identificadas estaban representadas por múltiples ASV (ver Tabla 1). Esto, a su vez, complica las comparaciones de nuestros hallazgos actuales con los de estudios previos de prevalencia sobre la composición de especies de nematodos en cérvidos europeos. Esto se debe a que la mayoría de los estudios europeos se basan en métodos tradicionales, excepto uno realizado por Beaumelle et al. [15], en el que la identificación de especies en muestras de corzo se basó en cambio en un enfoque de análisis de nemabioma similar.

Cuando comparamos nuestro conjunto de datos de nemabioma ITS2 con los del corzo en Francia [59], los resultados se apoyaron principalmente entre sí, pero también difirieron en algunos aspectos. Por ejemplo, C. ovina, O. leptospicularis, O. venulosum y T. axei se encontraban entre las más prevalentes en ambos estudios sobre corzos. Además, solo algunos animales estaban infectados con H. contortus o T. circumcincta en ambos estudios. Sin embargo, una diferencia es que, si bien identificamos tanto a S. boehmi (prevalencia = 62 %; 25 % de las lecturas) como a S. asymmetrica (prevalencia = 12 %; 8 % de las lecturas), estas especies no se identifican en el estudio francés. Sin embargo, S. boehmi es un parásito bien conocido del corzo en los Países Bajos [16] y en Polonia [18], lo que concuerda con nuestro hallazgo. También encontramos que S. boehmi ocurría tanto en ciervos en barbecho como en ciervos rojos. Si bien S. asymmetrica suele ser la especie de este género asociada con estos dos cérvidos, como en nuestro estudio, también se ha descrito en corzos [18, 53, 60, 61]. De hecho, según nuestro análisis, S. asimétrica estuvo representada por el 50 % de las lecturas en gamos y el 28 % de las lecturas en ciervos. Además, entre el 4 % y el 5 % de las lecturas en estos hosts coincidieron con S. houdemeri. Aunque este parásito se conoce principalmente de una amplia gama de cérvidos nativos en el Lejano Oriente, ha sido descrito con gran detalle mediante herramientas morfológicas y moleculares de especímenes recuperados de ciervos sika (Cervus nippon) en Japón [62]. Recientemente, S. houdemeri se ha descrito como un parásito invasivo con informes de casos de ciervos sika tanto en Austria como en Alemania, pero también se sabe que se ha establecido entre corzos salvajes, gamos y ciervos rojos en la República Checa [9 ].

Otra diferencia con respecto al estudio de Beaumelle et al. [15] es que no identificamos B. trigonocephalum. Sin embargo, en Francia, esta especie solo se encontró con una abundancia relativa baja en una localidad. Además, a diferencia de Beaumelle et al. [15], detectamos Mazamastrongylus dagestanica, que, al igual que S. houdemeri, tiene su origen en la región del Cáucaso. Mazamastrongylus dagestanica se conocía anteriormente como Spiculopteragia alcis y luego se consideró un parásito típico en corzos y alces, aunque la descripción morfológica original se realizó en especímenes de ovejas [63]. En nuestro estudio, esta especie se encontró exclusivamente en corzos (9%). Curiosamente, en un estudio sueco más antiguo de la década de 1970, la prevalencia de S. alcis fue del 38 % en corzos y del 100 % en alces [24]. Además, identificamos nueve especies de estróngilos que suelen encontrarse en los caballos. Sin embargo, cuando se combinan los datos, estos taxones representan solo el 1,4 % del número total de lecturas. Por lo tanto, esto puede deberse a la contaminación del laboratorio o a artefactos de secuenciación.

Aunque existen pocas formas alternativas rentables de muestreo e identificación objetiva de los nematodos de la vida silvestre, como afirman Beaumelle et al. [15], una desventaja del enfoque del nemabioma es que los datos de secuencia de los nematodos de la vida silvestre faltan o están muy poco representados en las bases de datos comunes. Esto también es evidente en nuestro análisis, donde las diferentes especies están representadas por entre 1 y 173 ASV (Tabla 1). Las dos especies con más ASV en nuestro estudio son O. leptospicularis y T. axei, mientras que O. ostertagi y Cooperia sp. por solo dos y un ASV(s), respectivamente. Además, como Beaumelle et al. [15], no pudimos identificar la especie de algunos ASV. Aún así, en nuestro estudio, hasta 26 de 31 (84%) grupos de ASV se asignaron al nivel de especie. No obstante, la taxonomía de una de las especies más comunes que encontramos en el corzo, Trichostrongylus sp. B no está del todo claro y, por lo tanto, necesita más investigación. Independientemente, la secuenciación del nemabioma es un método valioso para la evaluación objetiva de la diversidad y riqueza de los nematodos de la vida silvestre, incluso si el método no está libre de inconvenientes. Por ejemplo, en algunos casos la identificación adecuada de especies falló porque faltaban secuencias de referencia en las bases de datos públicas (es decir, un miembro de cada género Dictyocaulus, Cooperia y Ostertagia y dos dentro del género Trichostrongylus).

Otra limitación de nuestro estudio es que el número de muestras examinadas por huésped varió mucho tanto en el muflón (n = 13) como en el ciervo (n = 18), siendo menos estudiado que el gamo (n = 106) y el corzo ( n = 125). Así, debido al escaso número de muestras de algunas especies hospedantes, no podemos descartar que nos falten algunas especies, como H. contortus en muflón. También es bien sabido que la susceptibilidad a las infecciones por nematodos difiere entre e incluso dentro de la misma especie huésped. Por ejemplo, en Francia, los machos adultos tenían infecciones más graves en comparación con los juveniles y las hembras adultas [64]. De manera similar, en el ciervo rojo del centro de España, tanto la aparición como la intensidad del parasitismo abomasal fueron mayores en los animales de mayor edad, particularmente en los machos [65]. Sin embargo, solo el sexo mostró un impacto en la carga de nematodos en el corzo durante la temporada de caza en el noroeste de la Península Ibérica con cargas más altas en los machos [20]. Por el contrario, las crías de gamos tenían un número de gusanos significativamente mayor que los de un año, pero no hubo diferencias entre los sexos [60]. Del mismo modo, la diversidad alfa de las comunidades de parásitos en el corzo no difirió entre sexos en Francia [15]. Además, existen tendencias estacionales en el conteo de huevos fecales. Por ejemplo, se observó un patrón bimodal para la intensidad de la infección por nematodos gastrointestinales en gamos en la Península Ibérica [65]. Por lo tanto, la ausencia o baja presencia de algunas especies podría deberse igualmente a hipobiosis. Por otro lado, ni la EPG ni la cantidad de muestra para coprocultivos afectaron la abundancia de especies. Sin embargo, dado que las muestras que investigamos se obtuvieron principalmente de cazadores durante la temporada de caza en otoño, no se puede descartar que la temporada afectara el resultado. No obstante, identificamos 31 especies, donde la mayoría (68%) se presentó en más de un tipo de hospedero.

En este estudio estudiamos los nemabiomas de cuatro huéspedes de vida silvestre en Suecia. Encontramos que T. axei fue la especie más comúnmente identificada, en contraste con nuestro estudio anterior en ovejas, donde H. contortus y T. circumcincta fueron las más abundantes. Según nuestros hallazgos, podemos concluir que los animales salvajes en Suecia están infectados con especies que teóricamente pueden transmitirse a las ovejas. Sin embargo, evaluamos que el riesgo de que esto suceda es bajo ya que los perfiles de nemabiomas entre las especies huésped son muy diferentes. Además de varios nematodos típicos de la vida silvestre, el parásito invasivo S. houdemeri se encontró por primera vez en Suecia en gamos, ciervos y muflones, mientras que Ashworthius sidemi estaba ausente. Concluimos que el análisis del nemabioma es una herramienta poderosa ya que pudimos identificar 31 especies. Algunos no pudieron ser asignados al nivel de especie. Para el futuro, por lo tanto, es importante/necesario secuenciar especímenes identificados morfológicamente para mejorar aún más la delimitación de especies utilizando el enfoque de análisis de nemabioma en la vida silvestre.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable. Los datos brutos de ITS2 están disponibles en la base de datos de BioStudies (http://www.ebi.ac.uk/biostudies) con el número de acceso S-BSST527.

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Los autores agradecen a todos los cazadores ya Vidilab AB por proporcionar muestras para este estudio. Además, los autores reconocen el apoyo del Laboratorio de codificación de barras de SLU (UMBLA) para crear bibliotecas de secuenciación y la Infraestructura genómica nacional (NGI)/Centro del genoma de Uppsala y UPPMAX por brindar asistencia en la secuenciación paralela masiva y la infraestructura computacional. El trabajo realizado en NGI/Uppsala Genome Center ha sido financiado por RFI/VR y Science for Life Laboratory, Suecia. Las siluetas de animales para el resumen gráfico se descargaron de phylopic.org, donde Anthony Caravaggi creó la imagen del gamo bajo la licencia Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 3.0 Unported, http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/3.0/ ; Steven Traver creó la imagen del muflón, Ferran Sayol las imágenes del ciervo y el corzo bajo la licencia Public Domain Dedication 1.0, http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/. La figura 1 se creó utilizando datos vectoriales de Natural Earth.

Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas. Este trabajo fue apoyado por Formas, Suecia, a JH [número de subvención 2018-02888].

Departamento de Ciencias Biomédicas y Salud Pública Veterinaria, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, 7036, 750 05, Uppsala, Suecia

Peter Halvarsson, Paulius Baltrušis y Johan Höglund

Departamento de Ecología, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Estación de Investigación de Vida Silvestre de Grimsö, 739 93, Riddarhyttan, Suecia

Petter Kjellander

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JH, PH y PK diseñaron el estudio. PH y PK organizaron y recolectaron las muestras de los cazadores, y PH analizó los datos y produjo todos los gráficos. PB hizo muestra demultiplexación. JH realizó las búsquedas bibliográficas y escribió el borrador original con la ayuda de PH. PK proporcionó detalles sobre los anfitriones de cérvidos. Todos los autores revisaron el manuscrito y aprobaron la versión final. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Peter Halvarsson.

No se necesitaron permisos éticos para este estudio, ya que los parásitos se recolectaron de animales sacrificados durante la caza regular y se enviaron para diagnósticos veterinarios de rutina.

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses contrapuestos.

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Reimpresiones y permisos

Halvarsson, P., Baltrušis, P., Kjellander, P. et al. Comunidades de nemabiomas de estróngilos parásitos en rumiantes salvajes en Suecia. Vectores de parásitos 15, 341 (2022). https://doi.org/10.1186/s13071-022-05449-7

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Recibido: 04 julio 2022

Aceptado: 26 de agosto de 2022

Publicado: 27 septiembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-022-05449-7

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